Lepra del Olivo
Phlyctema vagabunda
Categoría
Nombre de la enfermedad: Lepra de la aceituna (en inglés “olive leprosy”).
Tipo de enfermedad: Necrosis de tejidos vegetales.
Patógeno: Phlyctema vagabunda (sinónimos: Cylindrosporium olivae, Gloeosporium olivae, Neofabraea alba, Neofabraea vagabunda). Además del olivo, afecta a otras especies cultivadas como manzano, membrillero o peral. También afecta a numerosas especies silvestres, como durillos, evónimos, fresnos, robles y sauces.
Clasificación del patógeno: Fungi, Dikarya, Ascomycota, Leotiomycetes, Helotiales, Dermateaceae.
Diagnóstico: Enfermedad de fácil diagnóstico cuando los síntomas aparecen en aceitunas, en forma de lesiones necróticas circulares, de pocos milímetros de diámetro, a veces rodeadas de un halo clorótico, según el estado de maduración del fruto. Puede llegar a producir deformaciones, podredumbre y momificación parcial o total de la aceituna. En hojas, se desarrollan lesiones necróticas redondeadas de 1-4 mm de diámetro, con pérdida de tejido vegetal en ocasiones o fractura de la lámina foliar. En ramas y ramillas, el patógeno produce chancros, que pueden originar anillamiento y puntisecado de estas. Los síntomas en hojas y tallos pueden confundirse con otros daños de diversa índole, por lo que el diagnóstico requiere la identificación del patógeno por técnicas microbiológicas o moleculares.
Ciclo biológico: El hongo sobrevive en los chancros y lesiones foliares desde donde, en condiciones favorables de humedad y temperatura, inicia la infección y dispersión de las esporas. Para que se produzca la infección es necesaria la presencia de heridas. El hongo se desarrolla a temperaturas relativamente bajas en comparación con otros patógenos del olivo.
Métodos de control: Gestión integrada que incluye prácticas culturales, resistencia genética y aplicación de productos químicos. Se ha comprobado la baja eficacia del cobre para el control de esta enfermedad, por lo que en las parcelas afectadas se recomienda la aplicación de otras materias activas, como triazoles, que han resultado más eficaces frente a este patógeno.
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La lepra de la aceituna causada por Phlyctema vagabunda es una enfermedad conocida desde 1907 en Italia y ampliamente distribuida en el olivar mundial. Otro nombre utilizado para esta enfermedad es antracnosis (en inglés, “anthracnose”), pero para evitar confusiones es preferible reservar este segundo nombre para la aceituna jabonosa causada por Colletotrichum spp. (Trapero et al., 2017). A pesar de tratarse de una enfermedad tradicional, en España ha sido poco conocida, habiéndose descrito por primera vez en 1986 en comarcas olivareras de Badajoz (Del Moral et al., 1986) y posteriormente, siempre afectando a las aceitunas, en Lérida (García y Cosialls, 1995) y en Andalucía (Roca et al., 2007). Tradicionalmente, se ha descrito como una enfermedad del fruto y el ataque del hongo en hojas y ramillas se ha considerado de importancia residual, excepto por su contribución a la supervivencia y dispersión del patógeno, lo que podría determinar graves daños sobre los frutos (Trapero et al., 2017). Generalmente, la incidencia de la enfermedad es muy baja, pero en años favorables en comarcas olivareras de Italia, la caída
prematura de la aceituna debido a la enfermedad redujo la cosecha a la mitad (Petri, 1915). Además, puesto que la acción destructora del micelio del hongo se ejerce sobre la sustancia grasa, se supone un efecto negativo sobre la calidad del aceite (Roca et al., 2007).
Desde 2011, se ha observado una creciente aparición de un síndrome de lesiones necróticas en hojas y ramas que no había sido descrito hasta la fecha en España. En estudios realizados por el grupo Patología Agroforestal de la Universidad de Córdoba (UCO) sobre este nuevo síndrome en olivo se ha demostrado que P. vagabunda era el patógeno causante de dichos síntomas (Romero et al., 2015; 2016). Aunque existían reportes de una posible asociación entre P. vagabunda y los síntomas en hojas y ramas en Italia, solo pudo demostrarse su patogenicidad sobre ramillas (Foschi, 1955; Goidanich, 1964). El reconocimiento de este nuevo síndrome en olivares comerciales ha despertado el interés por esta enfermedad, que se ha considerado como emergente en olivares intensivos y en seto, debido sobre todo a las heridas provocadas por los peines y las cosechadoras cabalgantes utilizados para la recolección. En este nuevo escenario, un factor adicional que ha contribuido a la emergencia de la enfermedad ha sido la falta de eficacia contra la lepra de los tratamientos cúpricos habituales, por lo que se han incrementado los estudios sobre medidas alternativas de control (Romero et al., 2015; 2018). Este nuevo síndrome de necrosis de hojas y ramillas también se ha descrito recientemente en California, pero en este caso causado por P. vagabunda y una especie próxima, Neofabraea kienholzii (Trouillas et al., 2019).
Los síntomas en aceitunas consisten en lesiones necróticas circulares de pocos milímetros de diámetro, deprimidas, de color marrón oscuro, limitadas por un reborde más oscuro y circundadas por un halo clorótico (Figura 1A-B). Estas lesiones, presentes tanto en frutos verdes como maduros, terminan por causar la deformación de la aceituna (Figura 1C-D), a lo que hace referencia el nombre de lepra, así como la podredumbre y el momificado parcial o total del fruto (Figura 1E) y su caída (Goidanich, 1964; Del Moral et al., 1984; Andrés, 1991; Trapero et al., 2017).
Sobre hojas, P. vagabunda causa pequeñas lesiones cloróticas redondeadas, de 1-4 mm de diámetro, a finales del invierno y comienzo de la primavera. Las lesiones progresan hacia la necrosis durante la primavera y hasta el verano, originando la rotura o el agujereado de la hoja El tamaño de la lesión necrótica varía con las condiciones ambientales, el cultivar de olivo y el tiempo, llegando a provocar la amarillez de la hoja y su caída (Figura 2A-C). En las ramas, se observan chancros redondeados y superficiales, de entre 0.5 y 3 cm de diámetro, que se desarrollan a partir de alguna herida previa a la penetración del patógeno y que provocan la muerte de ramillas (Figura 3A-B). La sintomatología descrita suele observarse con mayor frecuencia en la cara norte del olivo y, en caso de ataques severos, se produce una intensa defoliación y caída de aceitunas, incluso de hojas o frutos sin síntomas (Figura 3C) (Foschi, 1955; Goidanich, 1964; Romero et al., 2015; 2018).
El diagnóstico de la lepra en base a los síntomas es complicado y debe realizarse con cautela, ya que las lesiones en aceitunas pueden confundirse con las de otros patógenos del fruto (Trapero et al., 2017). Asimismo, las lesiones en hojas y tallos pueden también confundirse con las debidas a patógenos causantes de necrosis foliares, chancros y seca de ramas (Roca et al., 2017). Por ello, su diagnóstico debe confirmarse mediante el análisis de laboratorio utilizando técnicas microbiológicas y moleculares (Romero et al., 2018).
El patógeno fue descrito por primera vez en Italia en 1907 como Cylindrosporium olivae, causante de la cilindrosporiosis o lepra (Petri, 1915), aunque posteriormente se reclasificó como Gloeosporium olivae, hongo imperfecto del grupo de los coelomicetos formadores de conidios en acérvulos. Estudios posteriores lo identificaron como Phlyctema vagabunda, anamorfo del ascomiceto Neofabraea alba (Verkley, 1999). Siguiendo la recomendación de utilizar un único nombre para cada hongo, este patógeno ha sido renombrado como Neofabraea vagabunda (Johnston et al., 2014), No obstante, el nombre aceptado actualmente para esta especie es Phlyctema vagabunda, debido a que Neofabraea y Phlyctema han sido separados como géneros diferentes en base a criterios morfológicos y moleculares (Chen et al., 2016). Considerando sus diferentes sinónimos, esta especie fúngica ha sido descrita sobre numerosos huéspedes, principalmente manzano, y más raramente en peral o membrillero, donde causa podredumbre de frutos. También se ha observado en frutos, hojas o tallos de especies silvestres, como acebo, durillo, evónimo, madroño, malva, roble, sauce, saúco o zarza. En fresno, causa chancros circulares sobre tallos y ramas, por lo que la enfermedad se denomina chancro de la moneda (“coin canker”) (Farr et al., 1989; Spiers y Hopcroft, 1990; Smith et al., 1992; Putnam y Adams, 2005; Hortova et al., 2014).
En las lesiones de los frutos, hojas (envés) y tallos afectados se pueden observar los conidiomas acervulares del hongo, en forma de pequeñas protuberancias de color negro y de hasta 600 micras de diámetro que, al crecer, terminan rompiendo la epidermis y desarrollando micelio y la masa de conidios de color blanquecino (Foto 4A-B), desde la cual se liberan conidios hialinos, aseptados, fusiformes, débil o fuertemente curvados, de 14-30 μm de longitud por 2-4 μm de anchura (Sutton, 1980; Verkley, 1999; Romero et al., 2018). El hongo se puede aislar en medios de cultivo preferiblemente a baja temperatura (alrededor 15º C), pero crece con dificultad con muy escasa esporulación (Figura 4C). Los conidios se pueden obtener en condiciones controladas mediante inoculación de aceitunas o manzanas con micelio y posterior raspado de los conidios formados en las lesiones (Figura 4D).
Todos los aislados obtenidos de las lesiones de frutos, hojas y tallos en las prospecciones de campo realizadas por el grupo de Patología Agroforestal de la UCO en fincas comerciales del sur de España (Andalucía, Castilla-La Mancha y Extremadura) y del sur de Portugal se identificaron morfológica y molecularmente como P. vagabunda (Roca et al., 2007; Romero et al., 2018). No obstante, los aislados presentaron gran diversidad morfológica, de crecimiento a distintas temperaturas y patogénica, en este caso cuando se inocularon en diferentes cultivares de olivo, lo que sugiere la existencia de una amplia diversidad genética entre poblaciones del hongo, la cual podría estar motivada por la localización geográfica o el huésped de origen (Romero et al., 2018). En la investigación sobre esta enfermedad realizada en California, también se ha observado una gran variabilidad entre aislados de P. vagabunda, incluso se identificó una especie taxonómicamente próxima, Neofabraea kienholzii, como causante de los síntomas de lepra y que resultó la más frecuente (Trouillas et al., 2019).
El ciclo de patogénesis es poco conocido, si bien, los últimos descubrimientos sugieren la importancia de las infecciones en hojas y ramas durante el invierno y la primavera para la supervivencia de P. vagabunda, entre la recolección de los frutos y la fructificación de la siguiente campaña (Figura 5). La infección, ya sea en fruto, hoja o tallo, se ve enormemente favorecida por la presencia de heridas (Rooney-Latham et al., 2013; Romero et al., 2015; 2016; 2018) y unas condiciones de agua libre y temperatura moderada. En ensayos en condiciones controladas, se ha determinado que el rango de crecimiento y actividad del patógeno está comprendido entre 5º C y 25º C, con una temperatura media óptima de 16,5º C; si bien, el rango de la temperatura óptima varió entre 14,6 y 19,3º C, en función de los aislados el patógeno. La formación de conidios del hongo en las lesiones se produce con alta humedad, cercana al 100%. Aunque los estudios epidemiológicos son escasos, se conoce la preferencia de P. vagabunda por temperaturas inferiores a las de otros patógenos del olivo para su desarrollo, con un óptimo por debajo de 20º C y capacidad de desarrollo incluso a 5º C, lo que supone una ventaja adaptativa para causar infección durante los periodos de recolección y poda del olivo (Romero et al., 2018; Sánchez-Galiano et al., 2019).
Prácticas culturales
Al igual que para otros patógenos foliares, se recomienda seguir aquellas medidas culturales tendentes a favorecer la ventilación de los árboles, así como la eliminación de frutos momificados y ramillas afectadas que pueden actuar como reservorios de inóculo. A su vez, la recolección mecanizada (peines, cosechadoras) es un factor predisponente para el desarrollo epidémico al penetrar el patógeno por las heridas realizadas. La gran extensión en los últimos años del sistema de alta densidad para el cultivo del olivo, con mayores daños producidos durante la recolección, ha favorecido la dispersión de la enfermedad y la gravedad de los ataques (Romero et al., 2015; Trouillas et al., 2019). Del mismo modo, fenómenos climáticos como las heladas y el granizo posibilitarían la infección si se complementan con unas condiciones de humectación-temperatura favorables a P. vagabunda.
Resistencia genética
La información sobre susceptibilidad varietal a la lepra es muy escasa y está basada casi exclusivamente en observaciones de campo, donde la aparente susceptibilidad o resistencia de una variedad puede estar enmascarada por su sensibilidad a heridas, como daños de recolección asociados con una mayor fuerza de retención del fruto, mayor sensibilidad al frío, etc. Esta información a su vez está limitada por la confusión existente entre la lepra y la antracnosis causada por Colletotrichum spp., confusión que ha quedado reflejada incluso en las principales bases de datos sobre variedades de olivo (Rallo et al., 2005; Bartolini y Cerreti, 2008). Una vez depurados algunos de estos errores, de 1250 cultivares incluidos en la base de datos “Olive Germplasm” (Bartolini y Cerreti, 2008), la lepra se menciona únicamente para 15 variedades y solo dos de ellas, ‘Leccino’ y ‘Vera’, se consideran de susceptibilidad baja o resistentes, las 13 variedades restantes, la mayoría italianas, aparecen con susceptibilidad moderada o alta.
No obstante, en prospecciones realizadas en Andalucía, Castilla-La Mancha, Cataluña, Extremadura y Portugal se ha identificado la lepra en variedades como Arbequina, Arbosana, Hojiblanca, Picual, Verdiell (García y Cosialls, 1995; Romero et al., 2018), destacando por su alta susceptibilidad, Blanqueta, en la cual, los síntomas en fruto son graves la mayoría de los años (Roca et al., 2007; Moral y Trapero, 2009). En Arbequina son frecuentes y fácilmente apreciables los daños en hoja y el desarrollo de chancros y seca de ramillas en situaciones de alta incidencia de la enfermedad, así como una defoliación intensa de hojas asintomáticas que ocurre al final del invierno, lo que da lugar a la presencia de numerosas ramillas defoliadas, especialmente en la parte interna de la copa del árbol. Asimismo, en olivos gravemente afectados, es muy común la caída prematura de aceitunas (Figura 6A). En Picual, el síntoma más característico es el puntisecado de ramillas en la parte alta del árbol (Figura 6B), a veces confundido con daños de heladas en zonas frías, mientras que en ‘Hojiblanca’ es más frecuente la presencia de chancros sobre ramas de mayor grosor (Figura 6C).
En olivares superintensivos en California, se ha observado una alta incidencia de lepra en ‘Arbosana’ y en menor medida en ‘Arbequina’, mientras que ‘Koroneiki’ no mostraba síntomas de la enfermedad en las mismas condiciones de cultivo. Este hecho podría estar motivado por la presencia conjunta de las especies P. vagabunda y N. kienholzii, siendo esta última la más frecuente en California, aunque ausente en Europa (Trouillas et al., 2019). En las inoculaciones artificiales de variedades de olivo realizadas en España y California, se ha demostrado que hay diferencias de susceptibilidad entre variedades, pero estas diferencias dependen del tejido vegetal infectado (fruto, hoja o tallo), del aislado del patógeno y de la técnica de inoculación, por lo que los resultados obtenidos no se corresponden bien con las observaciones de campo (Romero et al., 2018; Trouillas et al., 2019). A ello habría que añadir la diferente sensibilidad a heridas de las variedades (fuerza de retención del fruto, época de recolección, sensibilidad al frío, etc.), por lo que no se pueden establecer conclusiones sobre la susceptibildad/resistencia real de las variedades de olivo a la lepra.
Control químico
La pronta aplicación de un producto fungicida tras un evento de heridas (cosecha, heladas, granizo, etc.) se postula como la mejor estrategia para el control de la lepra. Los estudios realizados sobre el control químico de esta enfermedad en olivar son escasos, si bien, se ha observado una pobre eficacia de los fungicidas cúpricos frente a P. vagabunda, utilizando manzanas en pruebas de evaluación de materias activas (Romero et al., 2015; 2018). Lo anterior explicaría que se observen olivos gravemente afectados en fincas comerciales con alta frecuencia de aplicación de cobre. En ensayos realizados en condiciones controladas con 13 materias activas, los triazoles, y especialmente el tebuconazol, han resultado los fungicidas más eficaces contra el patógeno, seguidos por las estrobilurinas con eficacia moderada-baja, y con muy baja eficacia los productos cúpricos y protectores orgánicos, con excepción del folpet; si bien, estos datos son preliminares y no han sido validados en condiciones de campo (Romero et al., 2015; Márquez-Brito et al., 2019). No obstante, en fincas muy afectadas de lepra en Andalucía y Portugal se ha obtenido una reducción muy significativa de la enfermedad mediante una la aplicación de triazoles después de la recolección. En California, ensayos realizados en campo sobre la variedad Arbosana, con una aplicación después de la recolección, mostraron alta eficacia de materias activas como metil-tiofanato, ciprodinil, difenoconazol, clorotalonil y ziram, confirmando además la baja eficacia del hidróxido de cobre (Trouillas et al., 2023). Otros autores, por el contrario, han obtenido resultados con el uso del cobre, aunque no en olivo sino en manzano, al reducir la esporulación del patógeno en los chancros; si bien, no se observó protección frente a la infección (Henriquez et al., 2006).
Control biológico
Aunque no se han realizado estudios sobre control biológico o bioprotección de esta enfermedad, algunos autores han obtenido buenos resultados sobre manzana, donde este patógeno causa daños en postcosecha, aplicando compuestos volátiles de origen vegetal, levaduras endófitas o tratamientos con agua caliente (Amiri et al. 2008; Neri et al. 2009; Sepúlveda et al., 2022). Ante la falta de tratamientos eficaces en el cultivo ecológico y para reducir la dependencia de productos químicos en la producción integrada, es necesario profundizar en el estudio de estos métodos de control a fin de establecer nuevas estrategias para una mejor gestión integrada de la lepra en el olivar.
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La lepra de la aceituna causada por Phlyctema vagabunda es una enfermedad conocida desde 1907 en Italia y ampliamente distribuida en el olivar mundial. Otro nombre utilizado para esta enfermedad es antracnosis (en inglés, “anthracnose”), pero para evitar confusiones es preferible reservar este segundo nombre para la aceituna jabonosa causada por Colletotrichum spp. (Trapero et al., 2017). A pesar de tratarse de una enfermedad tradicional, en España ha sido poco conocida, habiéndose descrito por primera vez en 1986 en comarcas olivareras de Badajoz (Del Moral et al., 1986) y posteriormente, siempre afectando a las aceitunas, en Lérida (García y Cosialls, 1995) y en Andalucía (Roca et al., 2007). Tradicionalmente, se ha descrito como una enfermedad del fruto y el ataque del hongo en hojas y ramillas se ha considerado de importancia residual, excepto por su contribución a la supervivencia y dispersión del patógeno, lo que podría determinar graves daños sobre los frutos (Trapero et al., 2017). Generalmente, la incidencia de la enfermedad es muy baja, pero en años favorables en comarcas olivareras de Italia, la caída
prematura de la aceituna debido a la enfermedad redujo la cosecha a la mitad (Petri, 1915). Además, puesto que la acción destructora del micelio del hongo se ejerce sobre la sustancia grasa, se supone un efecto negativo sobre la calidad del aceite (Roca et al., 2007).
Desde 2011, se ha observado una creciente aparición de un síndrome de lesiones necróticas en hojas y ramas que no había sido descrito hasta la fecha en España. En estudios realizados por el grupo Patología Agroforestal de la Universidad de Córdoba (UCO) sobre este nuevo síndrome en olivo se ha demostrado que P. vagabunda era el patógeno causante de dichos síntomas (Romero et al., 2015; 2016). Aunque existían reportes de una posible asociación entre P. vagabunda y los síntomas en hojas y ramas en Italia, solo pudo demostrarse su patogenicidad sobre ramillas (Foschi, 1955; Goidanich, 1964). El reconocimiento de este nuevo síndrome en olivares comerciales ha despertado el interés por esta enfermedad, que se ha considerado como emergente en olivares intensivos y en seto, debido sobre todo a las heridas provocadas por los peines y las cosechadoras cabalgantes utilizados para la recolección. En este nuevo escenario, un factor adicional que ha contribuido a la emergencia de la enfermedad ha sido la falta de eficacia contra la lepra de los tratamientos cúpricos habituales, por lo que se han incrementado los estudios sobre medidas alternativas de control (Romero et al., 2015; 2018). Este nuevo síndrome de necrosis de hojas y ramillas también se ha descrito recientemente en California, pero en este caso causado por P. vagabunda y una especie próxima, Neofabraea kienholzii (Trouillas et al., 2019).
Los síntomas en aceitunas consisten en lesiones necróticas circulares de pocos milímetros de diámetro, deprimidas, de color marrón oscuro, limitadas por un reborde más oscuro y circundadas por un halo clorótico (Figura 1A-B). Estas lesiones, presentes tanto en frutos verdes como maduros, terminan por causar la deformación de la aceituna (Figura 1C-D), a lo que hace referencia el nombre de lepra, así como la podredumbre y el momificado parcial o total del fruto (Figura 1E) y su caída (Goidanich, 1964; Del Moral et al., 1984; Andrés, 1991; Trapero et al., 2017).
Sobre hojas, P. vagabunda causa pequeñas lesiones cloróticas redondeadas, de 1-4 mm de diámetro, a finales del invierno y comienzo de la primavera. Las lesiones progresan hacia la necrosis durante la primavera y hasta el verano, originando la rotura o el agujereado de la hoja El tamaño de la lesión necrótica varía con las condiciones ambientales, el cultivar de olivo y el tiempo, llegando a provocar la amarillez de la hoja y su caída (Figura 2A-C). En las ramas, se observan chancros redondeados y superficiales, de entre 0.5 y 3 cm de diámetro, que se desarrollan a partir de alguna herida previa a la penetración del patógeno y que provocan la muerte de ramillas (Figura 3A-B). La sintomatología descrita suele observarse con mayor frecuencia en la cara norte del olivo y, en caso de ataques severos, se produce una intensa defoliación y caída de aceitunas, incluso de hojas o frutos sin síntomas (Figura 3C) (Foschi, 1955; Goidanich, 1964; Romero et al., 2015; 2018).
El diagnóstico de la lepra en base a los síntomas es complicado y debe realizarse con cautela, ya que las lesiones en aceitunas pueden confundirse con las de otros patógenos del fruto (Trapero et al., 2017). Asimismo, las lesiones en hojas y tallos pueden también confundirse con las debidas a patógenos causantes de necrosis foliares, chancros y seca de ramas (Roca et al., 2017). Por ello, su diagnóstico debe confirmarse mediante el análisis de laboratorio utilizando técnicas microbiológicas y moleculares (Romero et al., 2018).
El patógeno fue descrito por primera vez en Italia en 1907 como Cylindrosporium olivae, causante de la cilindrosporiosis o lepra (Petri, 1915), aunque posteriormente se reclasificó como Gloeosporium olivae, hongo imperfecto del grupo de los coelomicetos formadores de conidios en acérvulos. Estudios posteriores lo identificaron como Phlyctema vagabunda, anamorfo del ascomiceto Neofabraea alba (Verkley, 1999). Siguiendo la recomendación de utilizar un único nombre para cada hongo, este patógeno ha sido renombrado como Neofabraea vagabunda (Johnston et al., 2014), No obstante, el nombre aceptado actualmente para esta especie es Phlyctema vagabunda, debido a que Neofabraea y Phlyctema han sido separados como géneros diferentes en base a criterios morfológicos y moleculares (Chen et al., 2016). Considerando sus diferentes sinónimos, esta especie fúngica ha sido descrita sobre numerosos huéspedes, principalmente manzano, y más raramente en peral o membrillero, donde causa podredumbre de frutos. También se ha observado en frutos, hojas o tallos de especies silvestres, como acebo, durillo, evónimo, madroño, malva, roble, sauce, saúco o zarza. En fresno, causa chancros circulares sobre tallos y ramas, por lo que la enfermedad se denomina chancro de la moneda (“coin canker”) (Farr et al., 1989; Spiers y Hopcroft, 1990; Smith et al., 1992; Putnam y Adams, 2005; Hortova et al., 2014).
En las lesiones de los frutos, hojas (envés) y tallos afectados se pueden observar los conidiomas acervulares del hongo, en forma de pequeñas protuberancias de color negro y de hasta 600 micras de diámetro que, al crecer, terminan rompiendo la epidermis y desarrollando micelio y la masa de conidios de color blanquecino (Foto 4A-B), desde la cual se liberan conidios hialinos, aseptados, fusiformes, débil o fuertemente curvados, de 14-30 μm de longitud por 2-4 μm de anchura (Sutton, 1980; Verkley, 1999; Romero et al., 2018). El hongo se puede aislar en medios de cultivo preferiblemente a baja temperatura (alrededor 15º C), pero crece con dificultad con muy escasa esporulación (Figura 4C). Los conidios se pueden obtener en condiciones controladas mediante inoculación de aceitunas o manzanas con micelio y posterior raspado de los conidios formados en las lesiones (Figura 4D).
Todos los aislados obtenidos de las lesiones de frutos, hojas y tallos en las prospecciones de campo realizadas por el grupo de Patología Agroforestal de la UCO en fincas comerciales del sur de España (Andalucía, Castilla-La Mancha y Extremadura) y del sur de Portugal se identificaron morfológica y molecularmente como P. vagabunda (Roca et al., 2007; Romero et al., 2018). No obstante, los aislados presentaron gran diversidad morfológica, de crecimiento a distintas temperaturas y patogénica, en este caso cuando se inocularon en diferentes cultivares de olivo, lo que sugiere la existencia de una amplia diversidad genética entre poblaciones del hongo, la cual podría estar motivada por la localización geográfica o el huésped de origen (Romero et al., 2018). En la investigación sobre esta enfermedad realizada en California, también se ha observado una gran variabilidad entre aislados de P. vagabunda, incluso se identificó una especie taxonómicamente próxima, Neofabraea kienholzii, como causante de los síntomas de lepra y que resultó la más frecuente (Trouillas et al., 2019).
El ciclo de patogénesis es poco conocido, si bien, los últimos descubrimientos sugieren la importancia de las infecciones en hojas y ramas durante el invierno y la primavera para la supervivencia de P. vagabunda, entre la recolección de los frutos y la fructificación de la siguiente campaña (Figura 5). La infección, ya sea en fruto, hoja o tallo, se ve enormemente favorecida por la presencia de heridas (Rooney-Latham et al., 2013; Romero et al., 2015; 2016; 2018) y unas condiciones de agua libre y temperatura moderada. En ensayos en condiciones controladas, se ha determinado que el rango de crecimiento y actividad del patógeno está comprendido entre 5º C y 25º C, con una temperatura media óptima de 16,5º C; si bien, el rango de la temperatura óptima varió entre 14,6 y 19,3º C, en función de los aislados el patógeno. La formación de conidios del hongo en las lesiones se produce con alta humedad, cercana al 100%. Aunque los estudios epidemiológicos son escasos, se conoce la preferencia de P. vagabunda por temperaturas inferiores a las de otros patógenos del olivo para su desarrollo, con un óptimo por debajo de 20º C y capacidad de desarrollo incluso a 5º C, lo que supone una ventaja adaptativa para causar infección durante los periodos de recolección y poda del olivo (Romero et al., 2018; Sánchez-Galiano et al., 2019).
Prácticas culturales
Al igual que para otros patógenos foliares, se recomienda seguir aquellas medidas culturales tendentes a favorecer la ventilación de los árboles, así como la eliminación de frutos momificados y ramillas afectadas que pueden actuar como reservorios de inóculo. A su vez, la recolección mecanizada (peines, cosechadoras) es un factor predisponente para el desarrollo epidémico al penetrar el patógeno por las heridas realizadas. La gran extensión en los últimos años del sistema de alta densidad para el cultivo del olivo, con mayores daños producidos durante la recolección, ha favorecido la dispersión de la enfermedad y la gravedad de los ataques (Romero et al., 2015; Trouillas et al., 2019). Del mismo modo, fenómenos climáticos como las heladas y el granizo posibilitarían la infección si se complementan con unas condiciones de humectación-temperatura favorables a P. vagabunda.
Resistencia genética
La información sobre susceptibilidad varietal a la lepra es muy escasa y está basada casi exclusivamente en observaciones de campo, donde la aparente susceptibilidad o resistencia de una variedad puede estar enmascarada por su sensibilidad a heridas, como daños de recolección asociados con una mayor fuerza de retención del fruto, mayor sensibilidad al frío, etc. Esta información a su vez está limitada por la confusión existente entre la lepra y la antracnosis causada por Colletotrichum spp., confusión que ha quedado reflejada incluso en las principales bases de datos sobre variedades de olivo (Rallo et al., 2005; Bartolini y Cerreti, 2008). Una vez depurados algunos de estos errores, de 1250 cultivares incluidos en la base de datos “Olive Germplasm” (Bartolini y Cerreti, 2008), la lepra se menciona únicamente para 15 variedades y solo dos de ellas, ‘Leccino’ y ‘Vera’, se consideran de susceptibilidad baja o resistentes, las 13 variedades restantes, la mayoría italianas, aparecen con susceptibilidad moderada o alta.
No obstante, en prospecciones realizadas en Andalucía, Castilla-La Mancha, Cataluña, Extremadura y Portugal se ha identificado la lepra en variedades como Arbequina, Arbosana, Hojiblanca, Picual, Verdiell (García y Cosialls, 1995; Romero et al., 2018), destacando por su alta susceptibilidad, Blanqueta, en la cual, los síntomas en fruto son graves la mayoría de los años (Roca et al., 2007; Moral y Trapero, 2009). En Arbequina son frecuentes y fácilmente apreciables los daños en hoja y el desarrollo de chancros y seca de ramillas en situaciones de alta incidencia de la enfermedad, así como una defoliación intensa de hojas asintomáticas que ocurre al final del invierno, lo que da lugar a la presencia de numerosas ramillas defoliadas, especialmente en la parte interna de la copa del árbol. Asimismo, en olivos gravemente afectados, es muy común la caída prematura de aceitunas (Figura 6A). En Picual, el síntoma más característico es el puntisecado de ramillas en la parte alta del árbol (Figura 6B), a veces confundido con daños de heladas en zonas frías, mientras que en ‘Hojiblanca’ es más frecuente la presencia de chancros sobre ramas de mayor grosor (Figura 6C).
En olivares superintensivos en California, se ha observado una alta incidencia de lepra en ‘Arbosana’ y en menor medida en ‘Arbequina’, mientras que ‘Koroneiki’ no mostraba síntomas de la enfermedad en las mismas condiciones de cultivo. Este hecho podría estar motivado por la presencia conjunta de las especies P. vagabunda y N. kienholzii, siendo esta última la más frecuente en California, aunque ausente en Europa (Trouillas et al., 2019). En las inoculaciones artificiales de variedades de olivo realizadas en España y California, se ha demostrado que hay diferencias de susceptibilidad entre variedades, pero estas diferencias dependen del tejido vegetal infectado (fruto, hoja o tallo), del aislado del patógeno y de la técnica de inoculación, por lo que los resultados obtenidos no se corresponden bien con las observaciones de campo (Romero et al., 2018; Trouillas et al., 2019). A ello habría que añadir la diferente sensibilidad a heridas de las variedades (fuerza de retención del fruto, época de recolección, sensibilidad al frío, etc.), por lo que no se pueden establecer conclusiones sobre la susceptibildad/resistencia real de las variedades de olivo a la lepra.
Control químico
La pronta aplicación de un producto fungicida tras un evento de heridas (cosecha, heladas, granizo, etc.) se postula como la mejor estrategia para el control de la lepra. Los estudios realizados sobre el control químico de esta enfermedad en olivar son escasos, si bien, se ha observado una pobre eficacia de los fungicidas cúpricos frente a P. vagabunda, utilizando manzanas en pruebas de evaluación de materias activas (Romero et al., 2015; 2018). Lo anterior explicaría que se observen olivos gravemente afectados en fincas comerciales con alta frecuencia de aplicación de cobre. En ensayos realizados en condiciones controladas con 13 materias activas, los triazoles, y especialmente el tebuconazol, han resultado los fungicidas más eficaces contra el patógeno, seguidos por las estrobilurinas con eficacia moderada-baja, y con muy baja eficacia los productos cúpricos y protectores orgánicos, con excepción del folpet; si bien, estos datos son preliminares y no han sido validados en condiciones de campo (Romero et al., 2015; Márquez-Brito et al., 2019). No obstante, en fincas muy afectadas de lepra en Andalucía y Portugal se ha obtenido una reducción muy significativa de la enfermedad mediante una la aplicación de triazoles después de la recolección. En California, ensayos realizados en campo sobre la variedad Arbosana, con una aplicación después de la recolección, mostraron alta eficacia de materias activas como metil-tiofanato, ciprodinil, difenoconazol, clorotalonil y ziram, confirmando además la baja eficacia del hidróxido de cobre (Trouillas et al., 2023). Otros autores, por el contrario, han obtenido resultados con el uso del cobre, aunque no en olivo sino en manzano, al reducir la esporulación del patógeno en los chancros; si bien, no se observó protección frente a la infección (Henriquez et al., 2006).
Control biológico
Aunque no se han realizado estudios sobre control biológico o bioprotección de esta enfermedad, algunos autores han obtenido buenos resultados sobre manzana, donde este patógeno causa daños en postcosecha, aplicando compuestos volátiles de origen vegetal, levaduras endófitas o tratamientos con agua caliente (Amiri et al. 2008; Neri et al. 2009; Sepúlveda et al., 2022). Ante la falta de tratamientos eficaces en el cultivo ecológico y para reducir la dependencia de productos químicos en la producción integrada, es necesario profundizar en el estudio de estos métodos de control a fin de establecer nuevas estrategias para una mejor gestión integrada de la lepra en el olivar.
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