Repilo
Venturia oleaginea
Categoría
Nombre de la enfermedad: Repilo, mancha foliar o caída de las hojas del olivo.
Tipo de enfermedad: Mancha foliar o roña (en inglés “leaf spot” o “scab”)
Patógeno: Venturia oleaginea (sinónimos: Cycloconium oleagineum, Spilocaea oleaginea, Fusicladium oleagineum).
Hongo asexual, ecológicamente biótrofo estricto y específico de Olea europaea, tanto del olivo cultivado como del silvestre o acebuche.
Clasificación del patógeno: Fungi, Ascomycota, Dothideomycetes, Venturiales, Venturiaceae.
Diagnóstico: Enfermedad de fácil diagnóstico en base a los síntomas característicos. Las infecciones latentes son habituales, pero existe un método de campo, conocido como método de la “sosa”, que facilita su detección. También se han desarrollado técnicas moleculares para la detección del patógeno, aunque no se utilizan habitualmente.
Ciclo biológico: Enfermedad mono- u oligo-cíclica, con ninguno o pocos ciclos secundarios de infección anuales, lo que determina un desarrollo lento anualmente pero exponencial con los años.
Métodos de control: Gestión integrada que incluye prácticas culturales, resistencia genética y fungicidas (especialmente productos cúpricos). No se dispone de medidas específicas de control biológico.
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El síntoma más característico de la enfermedad se presenta en el haz de las hojas, donde se aprecian unas manchas circulares de tamaño variable y de color marrón oscuro-negro, a veces rodeadas de un halo amarillento característico (Fig. 1). En otoño-invierno el halo suele estar ausente (Fig. 2), mientras que en primavera es muy acusado, tanto en las lesiones jóvenes como en las viejas (Fig. 3). El color oscuro de las manchas se debe a las esporas del agente causal, las cuales pueden cubrir la totalidad de la mancha, o bien se distribuyen en anillos concéntricos, sobre todo en las lesiones viejas. La apariencia de las manchas depende de la variedad de olivo, edad de la lesión y condiciones ambientales en las que estas se desarrollan, pero en cualquier caso siempre resultan de fácil identificación (Fig. 4A-B). Las lesiones viejas suelen presentar una coloración blanquecina debido a la separación de la cutícula del resto del tejido (Fig. 5).
En el envés de las hojas los síntomas son menos aparentes y consisten en zonas ennegrecidas discontinuas a lo largo del nervio central (Figura 4C). Algunas veces la lesión se limita sólo al pecíolo de la hoja, la cual cae aún verde o tras amarillear. Otras veces las lesiones pueden afectar al pedúnculo del fruto, originando un arrugamiento de la aceituna y una caída prematura de ésta, acompañada del pedúnculo (Fig. 6). Más raramente se observan lesiones en el fruto, en este caso, la aceituna aparece deformada al detenerse el crecimiento de la zona afectada. Cuando el fruto está desarrollado no hay deformación del mismo, pero las partes afectadas permanecen verdes más tiempo y presentan una ligera tonalidad marrón debida a las esporas del hongo. En ataques severos, el crecimiento del hongo forma una verdadera costra o roña en la superficie de la aceituna, llegando a producir el agrietamiento de la misma (Fig. 4D).
Como consecuencia de las lesiones foliares se produce una caída importante de hojas, lo cual se aprecia claramente en los árboles y, sobre todo, en las ramas bajas, que son las más afectadas por la enfermedad y que pueden quedar totalmente defoliadas o peladas (Fig. 7), a lo que hace referencia el nombre de repilo. Evidentemente, no todas las defoliaciones en olivo son debidas a la misma causa, si bien, esta enfermedad es la principal.
Para la detección de las infecciones latentes, que suelen ser comunes y duraderas en esta enfermedad, existe un método rápido y eficaz que fue desarrollado por Loprieno y Tenerini en 1959. El método de la “sosa”, como es conocido, se basa en la oxidación de compuestos fenólicos acumulados en los tejidos infectados y permite detectar las infecciones latentes, después de 3-4 semanas tras la infección, como manchas circulares o anillos de color oscuro y tamaño variable que aparecen tras sumergir las hojas infectadas en una solución caliente (50-60°C) de NaOH al 5% durante 2-3 minutos (Fig. 8). La utilización de este método, o con ligeras modificaciones que permiten su utilización a temperatura ambiente con un tiempo de inmersión superior (20-30 min) (Zarco et al., 2007), ha posibilitado caracterizar mejor el ciclo de la enfermedad y establecer umbrales de riesgo.
El ciclo de patogénesis de V. oleaginea se representa de forma esquemática en la Figura 10. El patógeno sobrevive durante los períodos desfavorables, principalmente tiempo seco y caluroso, en las hojas caídas y, sobre todo, en las hojas afectadas que permanecen en el árbol. Los conidios formados en estas últimas se mantienen viables durante varios meses, aunque una vez separados de los conidióforos pierden su capacidad germinativa en menos de una semana. Tras un período húmedo puede producirse con facilidad una nueva tanda de conidios en las manchas foliares. Ello determina que en ambientes mediterráneos existan conidios viables disponibles para la dispersión e infección (inóculo) durante casi todo el año, con dos máximos, uno en otoño y otro al comienzo de la primavera, así como un número muy escaso o nulo durante el verano. En las hojas caídas también se producen conidios viables, sin embargo, su papel como inóculo para producir nuevas infecciones se considera sin importancia práctica (Viruega et al., 2013).
Los conidios se dispersan casi exclusivamente por la lluvia, de aquí que las sucesivas infecciones tengan lugar a cortas distancias, preferentemente en sentido descendente del árbol, o de forma transversal hasta olivos próximos cuando coinciden lluvia y viento, pero siempre a distancias cortas. En tiempo seco, los conidios no son separados con facilidad de los conidióforos por corrientes de aire, sin embargo, también se ha determinado su dispersión por el viento e insectos en ausencia de lluvia Tjamos et al., 1993), e incluso asociados a trichomas de las hojas de olivo a modo de paracaídas, aunque se desconoce la importancia de estos hechos.
Una vez que los conidios han quedado depositados en los tejidos susceptibles, la germinación solo tiene lugar si existe agua libre o una humedad superior al 98%, con temperaturas en el rango 0-27° C y el óptimo en torno a 15° C (Trapero, 1994). Posteriormente, el establecimiento de la infección requiere agua libre o una atmósfera saturada de humedad durante 1-2 días, dependiendo de la temperatura, que presenta un amplio rango (5-25° C), si bien, el óptimo no está claramente definido, ya que mientras unos investigadores lo sitúan en 20° C, otros indican valores bastante inferiores (12-15° C). Nuestras observaciones al respecto confirman esta segunda alternativa, estableciendo una temperatura óptima para la infección próxima a los 15° C (Viruega et al., 2011). Tras la infección, el desarrollo del hongo queda restringido a la capa cuticular de las paredes de las células epidérmicas. Este hábitat subcuticular proporciona al patógeno, además de los nutrientes que requiere para su desarrollo y esporulación, un pH subalcalino favorable para sus enzimas extracelulares y una protección contra la desecación y la radiación excesiva (Tjamos et al., 1993).
El período de tiempo que transcurre desde la infección hasta la aparición de síntomas se conoce como período de incubación y tiene una gran importancia epidemiológica. Su duración es muy variable, pudiendo oscilar entre 2 semanas y 10 meses, en función de la temperatura, humedad relativa, variedad de olivo, edad de la hoja, etc. Sin embargo, en inoculaciones artificiales bajo condiciones muy favorables para el desarrollo de la enfermedad y en cultivares muy susceptibles, hemos observado un período de incubación mínimo de 4 semanas (Viruega et al., 2011). Un método rápido y eficaz para detectar las infecciones latentes fue desarrollado por Loprieno y Tenerini en 1959. El método de la “sosa”, como es conocido, se basa en la oxidación de compuestos fenólicos acumulados en los tejidos infectados y permite detectar las infecciones latentes como manchas circulares o anillos de color oscuro y tamaño variable que aparecen tras sumergir las hojas infectadas en una solución caliente (50-60° C) de NaOH al 5% durante 2-3 minutos (Figura 8). El empleo de este método, o con ligeras modificaciones que permiten su utilización a temperatura ambiente con un tiempo de inmersión superior (20-30 min) (Zarco et al., 2007) ha posibilitado caracterizar mejor el ciclo de la enfermedad y definir seis fases principales: Infección (I), desarrollo vegetativo interno (II), emisión de hifas (III), formación de conidióforos (IV), esporulación (V) y aparición de la mancha (VI) (Fig. 10).
Aunque se ha establecido el efecto global de la lluvia y de la temperatura sobre la infección de V. oleaginea, sin embargo, el conocimiento de la influencia de los factores ambientales sobre los diferentes componentes del ciclo de la enfermedad es fragmentario y está basado exclusivamente en datos de campo, por lo que los resultados no son de aplicación general y resultan, a veces, contradictorios. En España, se han realizado estudios sobre la epidemiología del repilo en Granada con el cultivar ‘Picual’, en Sevilla con ‘Manzanilla’ y en Ciudad Real y Toledo con ‘Cornicabra’. No obstante, nuestro conocimiento era todavía incompleto para poder predecir con cierta precisión los momentos de infección y mejorar la estrategia en la lucha contra la enfermedad (Trapero, 1994).
En este sentido, los estudios que hemos realizado sobre epidemiología del repilo en condiciones de campo en Andalucía y mediante inoculaciones artificiales, nos han permitido identificar el final de la primavera (mayo-junio) como un momento especialmente crítico para la infección, que generalmente no ha sido considerado en estudios anteriores. Si este período se presenta fresco y lluvioso, la abundancia de inóculo y la existencia de hojas nuevas, que son más susceptibles y no están protegidas por fungicidas, dan lugar a infecciones severas. Estas infecciones permanecen latentes durante el verano, sin producir caída de las hojas, y constituyen la fuente de inóculo principal para las infecciones del otoño-invierno (Trapero y Roca, 2004, Viruega et al., 2011, 2013). Los estudios epidemiológicos sobre el repilo se han ampliado a otras micosis aéreas, lo que ha permitido desarrollar un modelo genérico predictivo de las infecciones por los principales patógenos aéreos, el cual se ha validado en campos comerciales y está siendo informatizado para optimizar los tratamientos fungicidas (Trapero, 2014; Romero et al., 2017; 2018a; 2018b).
La estrategia general de lucha contra el repilo puede variar según las distintas zonas olivareras, por lo que se aconseja seguir las indicaciones de la Estación de Avisos correspondiente o de los técnicos de la ATRIA (Agrupación para el Tratamiento Integrado en Agricultura) o de la API (Agrupación de Producción Integrada) del olivar.
Prácticas culturales
En general, debido a la importancia que tienen la elevada humedad ambiental y el agua libre en el desarrollo de la enfermedad, son recomendables aquellas medidas culturales que favorezcan la ventilación de los árboles, tales como podas selectivas y marcos de plantación que eviten copas densas o muy juntas. Otro factor que influye significativamente en la severidad de las infecciones es el estado nutritivo del árbol. En general, el exceso de nitrógeno y la deficiencia de potasio parecen favorecer las infecciones por V. oleaginea (De Andrés, 1991, Roca et al., 2015a). Por ello, se recomienda no abusar de los abonados nitrogenados y vigilar la fertilización potásica.
Resistencia genética
En zonas endémicas y en campos donde se den condiciones muy favorables para la enfermedad, es recomendable la elección de variedades menos susceptibles. Sin embargo, el predominio de los criterios de calidad y productividad hacen impracticable esta medida en muchos casos. Esta situación podría mejorar en un futuro próximo, ya que el desarrollo de resistencia a V. oleaginea está incluido en el programa de mejora genética del olivo que se desarrolla en Andalucía (Moral et al., 2005, Rallo et al., 2005), y ya se dispone de selecciones avanzadas con resistencia al repilo (Moral et al., 2015).
La gran cantidad y variabilidad de variedades de olivo existentes determina que la susceptibilidad o resistencia al repilo sea un aspecto todavía controvertido. Aunque la información al respecto es abundante (Antón y Laborda, 1989, Rallo et al., 2005), la inmensa mayoría de los trabajos se refieren a observaciones de campo, generalmente en ambientes diferentes y sin elementos comunes de comparación, lo que ha generado frecuentes contradicciones. Ello ha propiciado que, por ejemplo, una variedad como ‘Manzanilla’ se haya considerado como muy susceptible, moderadamente susceptible o resistente (Antón y Laborda, 1989) y en las bases de datos disponibles, como OLEA databases (www.oleadb.it), abunden las informaciones discrepantes.
Tabla 1. Susceptibilidad de cultivares de olivo españoles al repilo
| Cultivar | Bibliografía1 | Inoculación2 |
|---|---|---|
| Picual | S* | E |
| Cornicabra | E-S | E |
| Hojiblanca | E-S | S |
| Lechín de Sevilla | R | R |
| Lechín de Granada | R | E |
| Morisca | M | E |
| Vedial de Huévar | E | E |
| Picudo | E | S |
| Empeltre | S | E |
| Arbequina | E | M |
| Manzanilla de Sevilla | E | E-S |
| Gordal Sevillana | M | M |
1 - Datos de prospecciones y observaciones de campo (De Andrés, 1991; Rallo et al., 2005).
2 - Resultados de inoculaciones artificiales y observaciones en el Banco de germoplasma de olivo de Córdoba
(López Doncel et al., 1997; López Doncel, 2003).
* Clave: E = Extremadamente susceptible, S = Susceptible, M = Moderadamente susceptible, R = Resistente, – = sin datos.
En la Tabla 1 se indica la susceptibilidad de algunos cultivares españoles, distinguiendo entre la información bibliográfica, procedente generalmente de observaciones de campo, y los resultados de inoculaciones artificiales que han sido contrastados también en campo. Aunque existe similitud entre ambas informaciones, en algunos casos, como ocurre con los cultivares ‘Lechín de Granada’ o ‘Arbequina’, las diferencias son notables. Aparte de las dificultades señaladas anteriormente, un factor que podría contribuir a explicar estas diferencias es la existencia de variabilidad patogénica en las poblaciones de V. oleaginea, pero como se ha indicado en la etiología, este aspecto de la enfermedad es poco conocido. Estudios recientes de inoculaciones artificiales (López Doncel et al., 1999) han demostrado la existencia de variabilidad patogénica entre las poblaciones de V. oleaginea procedentes de diferentes comarcas olivareras. Dicha variabilidad podría explicar las diferencias en el comportamiento de algunos cultivares de olivo que son muy susceptibles en su zona de origen, como ‘Arbequina’ en Cataluña y ‘Frantoio’ en Italia, y han resultado moderadamente o muy resistentes a las poblaciones de patógeno existentes en Córdoba. Las evaluaciones de campo en el periodo 1994-1998 en el Banco de Germoplasma de Olivo de Córdoba (López Doncel et al., 1997; López Doncel, 2003) permitieron clasificar 323 variedades procedentes de 18 países en cinco categorías de susceptibilidad. En la Tabla 2 se resume esta clasificación y se indican las principales variedades españolas y algunas foráneas pertenecientes a las diferentes categorías de susceptibilidad al repilo.
Tabla 2. Clasificación de cultivares (cvs.) de olivo del Banco de Germoplasma de Córdoba según la respuesta a infecciones naturales de Spilocaea oleagina
| Categoría | Número | Porcentaje | Cultivar1 |
|---|---|---|---|
| Altamente resistente (AR) | 20 | 6.2 | Arbosana, Cipresino, Corbella, Dolce Agogia, Frantoio, Galega vulgar, Koroneiki, Lentisca, Manzanilla de Montefrío, Memecik, Pequeña de Casas Ibáñez, Razzola |
| Resistente (R) | 27 | 8.4 | Borriolenca, Chetoui, Gordal de Archidona, Lechín de Sevilla, Moraiolo, Leccino, Megaritiki, Pico Limón, Racimal, Rapasayo, Rechino, Temprano, Vallesa, Zarza |
| Moderadamente susceptible (M) | 42 | 13.0 | Alfafara, Arbequina, Cobrançosa, Limoncillo, Lucio, Manz. Cacereña, Morrut, Royal de Calatayud, Royal de Cazorla, Tempranillo de Lucena, Toffahi, Verdala |
| Susceptible (S) | 47 | 14.5 | Alameño de Cabra, Azul, Carolea, Changlot Real, Datilero, Gordal Sevillana, Hojiblanca, Machorrón, Manzanilla del Piquito, Manzanillo Cordobés, Morona, Picudo, Verdiell |
| Altamente susceptible (AS) | 108 | 33.4 | Acebuchera, Arauco, Blanqueta, Cornezuelo, Cornicabra, Empeltre, Lechín de Granada, Manzanilla de Sevilla, Meski, Morisca, Ocal, Pajarero, Picual, Verdial de Huévar |
| Dudosa2 | 79 | 24.5 | Alameño Blanco, Barnea, Canetera, Coratina, Farga, Gordal de Hellín, Manzanilla de Hellín, Morisca de Manacor, Sevillenca, Verdial de Montefrío, Villalonga |
1 - Ejemplos de variedades en cada uno de los grupos.
2 - Diferencias acusadas entre repeticiones u observaciones que no permiten su clasificación.
El mecanismo o mecanismos responsables de la resistencia de las variedades de olivo a V. oleaginea, aunque ha sido objeto de diversos estudios, no es bien conocido, habiéndose indicado características estructurales relacionadas con el grosor y composición de la cutícula y, sobre todo, mecanismos bioquímicos relacionados con la formación y acumulación de compuestos fenólicos en la zona de infección, principalmente derivados de la oleuropeína, un componente habitual de las hojas y frutos del olivo (Tjamos et al., 1993). Las bases genéticas de la resistencia al repilo también se desconocen, aunque existen evidencias que apuntan hacia un alelo recesivo y estudios moleculares recientes han identificado varios genes implicados en la resistencia (Benítez et al., 2005; Ouerghi et al., 2016).
Control biológico
La buena eficacia de los tratamientos químicos utilizados adecuadamente ha propiciado que no se hayan realizado estudios sobre otros métodos de control alternativos o complementarios (Trapero et al., 2019). Ello ha determinado que hasta muy recientemente no existieran registrados productos biológicos o de origen natural para el control de esta enfermedad. Por ello, en el grupo Patología Agroforestal de la UCO se iniciaron investigaciones sobre el control biológico del repilo (Segura y Trapero, 2001), que se han retomado recientemente, y cuyos resultados más significativos se resumen a continuación, aunque todavía no están disponibles comercialmente (Roca et al., 2010).
Respecto a los microorganismos antagonistas, se ha evaluado el efecto de numerosos aislados fúngicos y bacterianos, procedentes de hojas de olivo, sobre la germinación de los conidios de V. oleaginea y sobre la infección en plántulas inoculadas artificialmente. De ellos, dos aislados bacterianos, uno identificado como Bacillus subtilis, y varios aislados fúngicos, principalmente de los géneros Alternaria, Aureobasidium, y Phoma, redujeron la germinación de conidios y la infección de las plántulas en más de un 50% respecto a los testigos correspondientes, pero ninguno de estos aislados resultó eficaz en plantones de olivo en condiciones semicontroladas (Roca et al., 2009). Asimismo, se han evaluado numerosos extractos vegetales y productos comerciales a base de estos, o bien compuestos comerciales de cobre y de azufre. De ellos, diversos extractos vegetales (cítricos, lentisco, olivarda, romero, saúco o tomillo, e incluso el extracto de hojas del cultivar de olivo Frantoio resistente al repilo), así como varios compuestos comerciales de cobre o de azufre, han demostrado su eficacia frente a V. oleaginea, tanto in vitro como en plantones inoculados. Sin embargo, hasta ahora, no se ha podido confirmar la eficacia de estos productos en condiciones de infección natural en campo, posiblemente debido a la falta de una formulación adecuada de estos productos.
En algunos casos, el efecto de los microorganismos o extractos vegetales parece estar relacionado con la inducción de resistencia, ya que no son activos frente al patógeno y actúan en hojas que no han sido tratadas con dichos productos. Este fenómeno de inducción de resistencia sistémica en olivo ha sido también observado para diversos fertilizantes y fitofortificantes comerciales, productos químicos orgánicos e inorgánicos, e incluso sales de cobre, sobre todo con formulaciones de baja concentración, lo que abre nuevas perspectivas para el control del repilo (Roca et al., 2010, Nascimento-Silva et al., 2019).
En otros países olivareros, las investigaciones sobre control biológico del repilo son muy escasas. Tan solo se pueden reseñar dos trabajos sobre evaluación de bacterias antagonistas en condiciones controladas realizados en Jordania (Al-Khatib et al., 2010) y en Palestina (Salman et al., 2017) y uno sobre un formulado de aceite y harina de Brassica carinata realizado en Italia (Rongai et al., 2012). En este último caso, el formulado se estudió también en condiciones de campo, resultando eficaz cuando se aplicó en cultivares poco susceptibles al repilo.
Aunque las investigaciones sobre control biológico del repilo se han intensificado en los últimos años, todavía apenas existen formulados comerciales para el control de la enfermedad. En España, el único producto biológico registrado para el control del repilo es Serenade-ASO®, basado en una cepa de la bacteria Bacillus subtilis, y que se ha registrado también para el control de la antracnosis y la tuberculosis del olivo.
Control químico
La eficacia de aplicaciones foliares con fungicidas protectores contra la enfermedad es bien conocida desde antiguo. En España, el “tratamiento de repilo” constituye una práctica más del cultivo en la mayoría de los olivares. La frecuencia y momento de las aplicaciones varía considerablemente con la persistencia del fungicida, lo favorecedor del ambiente y la susceptibilidad del cultivar. A falta de un sistema predictivo del repilo, que está siendo informatizado (Romero et al., 2018a, b), se recomienda realizar los tratamientos al principio del otoño y al final del invierno, coincidiendo con el comienzo de los principales períodos de infección (Alvarado y Benito, 1975, Trapero y Roca, 2004). Además, en olivares afectados, el tratamiento de primavera ha resultado crítico para el control del repilo, ya que reduce la infección primaria de las hojas nuevas, la cual será responsable de la epidemia del otoño-invierno siguiente. Otro factor importante para determinar la necesidad de tratamientos, aunque escasamente evaluado, es el nivel de inóculo o nivel de infección al principio del otoño y al final del invierno. Si es muy bajo (por ej. <1% de hojas infectadas), los tratamientos pueden demorarse hasta la aparición de las primeras manchas esporuladas, o incluso eliminarse, como se ha recomendado en California (Trapero, 1994). No obstante, la eliminación de estos tratamientos, aparte de su interés para el control de otras enfermedades, podría favorecer un incremento gradual del nivel de inóculo que dificultaría el control del repilo en años posteriores. Por ello, se aconseja seguir las indicaciones de los técnicos del olivar en la zona.
Entre los fungicidas utilizados tradicionalmente destacan por su eficacia y persistencia los productos cúpricos y las mezclas de cobre con fungicidas orgánicos (ditiocarbamatos, ftalimidas, etc.). Actualmente, estos últimos ya no están autorizados en el olivar, por lo que los únicos fungicidas protectores son los productos a base de cobre y, en menor medida, de azufre. Dado que los tratamientos son preventivos, es necesario mojar muy bien con el caldo fungicida toda la copa del árbol y preferentemente las ramas bajas e interiores, que es donde más frecuentemente se desarrolla la enfermedad. Como los períodos de infección pueden ser relativamente largos, un factor relevante para la eficacia de los fungicidas preventivos en campo es su persistencia o resistencia al lavado por lluvia, que es el principal agente erosionante. Estudios recientes realizados en condiciones controladas y en el campo han puesto de manifiesto que existen diferencias notables de persistencia entre fungicidas cúpricos, pero estas diferencias no dependen del tipo de sal o compuesto cúprico (hidróxido, oxicloruro, óxido, sulfato), ni de la dosis aplicada, sino de la formulación comercial del producto (Marchal et al., 2003). Aparte de la posible contaminación ambiental por cobre, que debe ser controlada, el efecto secundario más preocupante de los tratamientos con fungicidas cúpricos es su fitotoxicidad. Sin embargo, no se han observado daños significativos en la defoliación o en el cuajado de frutos en olivos tratados con diferentes formulaciones comerciales de cobre (Roca et al., 2007b). En cambio, es conocido que el cobre puede penetrar en las hojas infectadas por las aberturas producidas por el patógeno y resultar fitotóxico, provocando una caída de las hojas con lesiones, por lo que resultaría beneficioso, ya que contribuye a disminuir el inóculo disponible para nuevas infecciones. Finalmente, al igual que ocurre con otras roñas de frutales, el crecimiento subcuticular del hongo facilita la acción de productos penetrantes, translaminares o sistémicos. Aunque varios de ellos han sido ensayados con éxito contra el repilo (ej. bentiavalicarb, difenoconazol, dodina, kresoxim-metil, tebuconazol, trifloxistrobin, etc.) y podrían ayudar a mejorar sensiblemente la estrategia de lucha, sobre todo en primavera; sin embargo, todavía no son ampliamente utilizados (Trapero et al., 2009). La utilización de estos productos, junto a la caracterización de las epidemias de repilo y otras micosis aéreas, está permitiendo cambiar las aplicaciones a calendario fijo por tratamientos según riesgos de infección, con la reducción de aplicaciones en algunos casos sin merma de la eficacia (Rocaet al., 2010, Trapero, 2014; Romero et al., 2017).
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El síntoma más característico de la enfermedad se presenta en el haz de las hojas, donde se aprecian unas manchas circulares de tamaño variable y de color marrón oscuro-negro, a veces rodeadas de un halo amarillento característico (Fig. 1). En otoño-invierno el halo suele estar ausente (Fig. 2), mientras que en primavera es muy acusado, tanto en las lesiones jóvenes como en las viejas (Fig. 3). El color oscuro de las manchas se debe a las esporas del agente causal, las cuales pueden cubrir la totalidad de la mancha, o bien se distribuyen en anillos concéntricos, sobre todo en las lesiones viejas. La apariencia de las manchas depende de la variedad de olivo, edad de la lesión y condiciones ambientales en las que estas se desarrollan, pero en cualquier caso siempre resultan de fácil identificación (Fig. 4A-B). Las lesiones viejas suelen presentar una coloración blanquecina debido a la separación de la cutícula del resto del tejido (Fig. 5).
En el envés de las hojas los síntomas son menos aparentes y consisten en zonas ennegrecidas discontinuas a lo largo del nervio central (Figura 4C). Algunas veces la lesión se limita sólo al pecíolo de la hoja, la cual cae aún verde o tras amarillear. Otras veces las lesiones pueden afectar al pedúnculo del fruto, originando un arrugamiento de la aceituna y una caída prematura de ésta, acompañada del pedúnculo (Fig. 6). Más raramente se observan lesiones en el fruto, en este caso, la aceituna aparece deformada al detenerse el crecimiento de la zona afectada. Cuando el fruto está desarrollado no hay deformación del mismo, pero las partes afectadas permanecen verdes más tiempo y presentan una ligera tonalidad marrón debida a las esporas del hongo. En ataques severos, el crecimiento del hongo forma una verdadera costra o roña en la superficie de la aceituna, llegando a producir el agrietamiento de la misma (Fig. 4D).
Como consecuencia de las lesiones foliares se produce una caída importante de hojas, lo cual se aprecia claramente en los árboles y, sobre todo, en las ramas bajas, que son las más afectadas por la enfermedad y que pueden quedar totalmente defoliadas o peladas (Fig. 7), a lo que hace referencia el nombre de repilo. Evidentemente, no todas las defoliaciones en olivo son debidas a la misma causa, si bien, esta enfermedad es la principal.
Para la detección de las infecciones latentes, que suelen ser comunes y duraderas en esta enfermedad, existe un método rápido y eficaz que fue desarrollado por Loprieno y Tenerini en 1959. El método de la “sosa”, como es conocido, se basa en la oxidación de compuestos fenólicos acumulados en los tejidos infectados y permite detectar las infecciones latentes, después de 3-4 semanas tras la infección, como manchas circulares o anillos de color oscuro y tamaño variable que aparecen tras sumergir las hojas infectadas en una solución caliente (50-60°C) de NaOH al 5% durante 2-3 minutos (Fig. 8). La utilización de este método, o con ligeras modificaciones que permiten su utilización a temperatura ambiente con un tiempo de inmersión superior (20-30 min) (Zarco et al., 2007), ha posibilitado caracterizar mejor el ciclo de la enfermedad y establecer umbrales de riesgo.
El ciclo de patogénesis de V. oleaginea se representa de forma esquemática en la Figura 10. El patógeno sobrevive durante los períodos desfavorables, principalmente tiempo seco y caluroso, en las hojas caídas y, sobre todo, en las hojas afectadas que permanecen en el árbol. Los conidios formados en estas últimas se mantienen viables durante varios meses, aunque una vez separados de los conidióforos pierden su capacidad germinativa en menos de una semana. Tras un período húmedo puede producirse con facilidad una nueva tanda de conidios en las manchas foliares. Ello determina que en ambientes mediterráneos existan conidios viables disponibles para la dispersión e infección (inóculo) durante casi todo el año, con dos máximos, uno en otoño y otro al comienzo de la primavera, así como un número muy escaso o nulo durante el verano. En las hojas caídas también se producen conidios viables, sin embargo, su papel como inóculo para producir nuevas infecciones se considera sin importancia práctica (Viruega et al., 2013).
Los conidios se dispersan casi exclusivamente por la lluvia, de aquí que las sucesivas infecciones tengan lugar a cortas distancias, preferentemente en sentido descendente del árbol, o de forma transversal hasta olivos próximos cuando coinciden lluvia y viento, pero siempre a distancias cortas. En tiempo seco, los conidios no son separados con facilidad de los conidióforos por corrientes de aire, sin embargo, también se ha determinado su dispersión por el viento e insectos en ausencia de lluvia Tjamos et al., 1993), e incluso asociados a trichomas de las hojas de olivo a modo de paracaídas, aunque se desconoce la importancia de estos hechos.
Una vez que los conidios han quedado depositados en los tejidos susceptibles, la germinación solo tiene lugar si existe agua libre o una humedad superior al 98%, con temperaturas en el rango 0-27° C y el óptimo en torno a 15° C (Trapero, 1994). Posteriormente, el establecimiento de la infección requiere agua libre o una atmósfera saturada de humedad durante 1-2 días, dependiendo de la temperatura, que presenta un amplio rango (5-25° C), si bien, el óptimo no está claramente definido, ya que mientras unos investigadores lo sitúan en 20° C, otros indican valores bastante inferiores (12-15° C). Nuestras observaciones al respecto confirman esta segunda alternativa, estableciendo una temperatura óptima para la infección próxima a los 15° C (Viruega et al., 2011). Tras la infección, el desarrollo del hongo queda restringido a la capa cuticular de las paredes de las células epidérmicas. Este hábitat subcuticular proporciona al patógeno, además de los nutrientes que requiere para su desarrollo y esporulación, un pH subalcalino favorable para sus enzimas extracelulares y una protección contra la desecación y la radiación excesiva (Tjamos et al., 1993).
El período de tiempo que transcurre desde la infección hasta la aparición de síntomas se conoce como período de incubación y tiene una gran importancia epidemiológica. Su duración es muy variable, pudiendo oscilar entre 2 semanas y 10 meses, en función de la temperatura, humedad relativa, variedad de olivo, edad de la hoja, etc. Sin embargo, en inoculaciones artificiales bajo condiciones muy favorables para el desarrollo de la enfermedad y en cultivares muy susceptibles, hemos observado un período de incubación mínimo de 4 semanas (Viruega et al., 2011). Un método rápido y eficaz para detectar las infecciones latentes fue desarrollado por Loprieno y Tenerini en 1959. El método de la “sosa”, como es conocido, se basa en la oxidación de compuestos fenólicos acumulados en los tejidos infectados y permite detectar las infecciones latentes como manchas circulares o anillos de color oscuro y tamaño variable que aparecen tras sumergir las hojas infectadas en una solución caliente (50-60° C) de NaOH al 5% durante 2-3 minutos (Figura 8). El empleo de este método, o con ligeras modificaciones que permiten su utilización a temperatura ambiente con un tiempo de inmersión superior (20-30 min) (Zarco et al., 2007) ha posibilitado caracterizar mejor el ciclo de la enfermedad y definir seis fases principales: Infección (I), desarrollo vegetativo interno (II), emisión de hifas (III), formación de conidióforos (IV), esporulación (V) y aparición de la mancha (VI) (Fig. 10).
Aunque se ha establecido el efecto global de la lluvia y de la temperatura sobre la infección de V. oleaginea, sin embargo, el conocimiento de la influencia de los factores ambientales sobre los diferentes componentes del ciclo de la enfermedad es fragmentario y está basado exclusivamente en datos de campo, por lo que los resultados no son de aplicación general y resultan, a veces, contradictorios. En España, se han realizado estudios sobre la epidemiología del repilo en Granada con el cultivar ‘Picual’, en Sevilla con ‘Manzanilla’ y en Ciudad Real y Toledo con ‘Cornicabra’. No obstante, nuestro conocimiento era todavía incompleto para poder predecir con cierta precisión los momentos de infección y mejorar la estrategia en la lucha contra la enfermedad (Trapero, 1994).
En este sentido, los estudios que hemos realizado sobre epidemiología del repilo en condiciones de campo en Andalucía y mediante inoculaciones artificiales, nos han permitido identificar el final de la primavera (mayo-junio) como un momento especialmente crítico para la infección, que generalmente no ha sido considerado en estudios anteriores. Si este período se presenta fresco y lluvioso, la abundancia de inóculo y la existencia de hojas nuevas, que son más susceptibles y no están protegidas por fungicidas, dan lugar a infecciones severas. Estas infecciones permanecen latentes durante el verano, sin producir caída de las hojas, y constituyen la fuente de inóculo principal para las infecciones del otoño-invierno (Trapero y Roca, 2004, Viruega et al., 2011, 2013). Los estudios epidemiológicos sobre el repilo se han ampliado a otras micosis aéreas, lo que ha permitido desarrollar un modelo genérico predictivo de las infecciones por los principales patógenos aéreos, el cual se ha validado en campos comerciales y está siendo informatizado para optimizar los tratamientos fungicidas (Trapero, 2014; Romero et al., 2017; 2018a; 2018b).
La estrategia general de lucha contra el repilo puede variar según las distintas zonas olivareras, por lo que se aconseja seguir las indicaciones de la Estación de Avisos correspondiente o de los técnicos de la ATRIA (Agrupación para el Tratamiento Integrado en Agricultura) o de la API (Agrupación de Producción Integrada) del olivar.
Prácticas culturales
En general, debido a la importancia que tienen la elevada humedad ambiental y el agua libre en el desarrollo de la enfermedad, son recomendables aquellas medidas culturales que favorezcan la ventilación de los árboles, tales como podas selectivas y marcos de plantación que eviten copas densas o muy juntas. Otro factor que influye significativamente en la severidad de las infecciones es el estado nutritivo del árbol. En general, el exceso de nitrógeno y la deficiencia de potasio parecen favorecer las infecciones por V. oleaginea (De Andrés, 1991, Roca et al., 2015a). Por ello, se recomienda no abusar de los abonados nitrogenados y vigilar la fertilización potásica.
Resistencia genética
En zonas endémicas y en campos donde se den condiciones muy favorables para la enfermedad, es recomendable la elección de variedades menos susceptibles. Sin embargo, el predominio de los criterios de calidad y productividad hacen impracticable esta medida en muchos casos. Esta situación podría mejorar en un futuro próximo, ya que el desarrollo de resistencia a V. oleaginea está incluido en el programa de mejora genética del olivo que se desarrolla en Andalucía (Moral et al., 2005, Rallo et al., 2005), y ya se dispone de selecciones avanzadas con resistencia al repilo (Moral et al., 2015).
La gran cantidad y variabilidad de variedades de olivo existentes determina que la susceptibilidad o resistencia al repilo sea un aspecto todavía controvertido. Aunque la información al respecto es abundante (Antón y Laborda, 1989, Rallo et al., 2005), la inmensa mayoría de los trabajos se refieren a observaciones de campo, generalmente en ambientes diferentes y sin elementos comunes de comparación, lo que ha generado frecuentes contradicciones. Ello ha propiciado que, por ejemplo, una variedad como ‘Manzanilla’ se haya considerado como muy susceptible, moderadamente susceptible o resistente (Antón y Laborda, 1989) y en las bases de datos disponibles, como OLEA databases (www.oleadb.it), abunden las informaciones discrepantes.
Tabla 1. Susceptibilidad de cultivares de olivo españoles al repilo
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| Cultivar | Bibliografía1 | Inoculación2 |
|---|---|---|
| Picual | S* | E |
| Cornicabra | E-S | E |
| Hojiblanca | E-S | S |
| Lechín de Sevilla | R | R |
| Lechín de Granada | R | E |
| Morisca | M | E |
| Vedial de Huévar | E | E |
| Picudo | E | S |
| Empeltre | S | E |
| Arbequina | E | M |
| Manzanilla de Sevilla | E | E-S |
| Gordal Sevillana | M | M |
1 - Datos de prospecciones y observaciones de campo (De Andrés, 1991; Rallo et al., 2005).
2 - Resultados de inoculaciones artificiales y observaciones en el Banco de germoplasma de olivo de Córdoba
(López Doncel et al., 1997; López Doncel, 2003).
* Clave: E = Extremadamente susceptible, S = Susceptible, M = Moderadamente susceptible, R = Resistente, – = sin datos.
En la Tabla 1 se indica la susceptibilidad de algunos cultivares españoles, distinguiendo entre la información bibliográfica, procedente generalmente de observaciones de campo, y los resultados de inoculaciones artificiales que han sido contrastados también en campo. Aunque existe similitud entre ambas informaciones, en algunos casos, como ocurre con los cultivares ‘Lechín de Granada’ o ‘Arbequina’, las diferencias son notables. Aparte de las dificultades señaladas anteriormente, un factor que podría contribuir a explicar estas diferencias es la existencia de variabilidad patogénica en las poblaciones de V. oleaginea, pero como se ha indicado en la etiología, este aspecto de la enfermedad es poco conocido. Estudios recientes de inoculaciones artificiales (López Doncel et al., 1999) han demostrado la existencia de variabilidad patogénica entre las poblaciones de V. oleaginea procedentes de diferentes comarcas olivareras. Dicha variabilidad podría explicar las diferencias en el comportamiento de algunos cultivares de olivo que son muy susceptibles en su zona de origen, como ‘Arbequina’ en Cataluña y ‘Frantoio’ en Italia, y han resultado moderadamente o muy resistentes a las poblaciones de patógeno existentes en Córdoba. Las evaluaciones de campo en el periodo 1994-1998 en el Banco de Germoplasma de Olivo de Córdoba (López Doncel et al., 1997; López Doncel, 2003) permitieron clasificar 323 variedades procedentes de 18 países en cinco categorías de susceptibilidad. En la Tabla 2 se resume esta clasificación y se indican las principales variedades españolas y algunas foráneas pertenecientes a las diferentes categorías de susceptibilidad al repilo.
Tabla 2. Clasificación de cultivares (cvs.) de olivo del Banco de Germoplasma de Córdoba según la respuesta a infecciones naturales de Spilocaea oleagina
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| Categoría | Número | Porcentaje | Cultivar1 |
|---|---|---|---|
| Altamente resistente (AR) | 20 | 6.2 | Arbosana, Cipresino, Corbella, Dolce Agogia, Frantoio, Galega vulgar, Koroneiki, Lentisca, Manzanilla de Montefrío, Memecik, Pequeña de Casas Ibáñez, Razzola |
| Resistente (R) | 27 | 8.4 | Borriolenca, Chetoui, Gordal de Archidona, Lechín de Sevilla, Moraiolo, Leccino, Megaritiki, Pico Limón, Racimal, Rapasayo, Rechino, Temprano, Vallesa, Zarza |
| Moderadamente susceptible (M) | 42 | 13.0 | Alfafara, Arbequina, Cobrançosa, Limoncillo, Lucio, Manz. Cacereña, Morrut, Royal de Calatayud, Royal de Cazorla, Tempranillo de Lucena, Toffahi, Verdala |
| Susceptible (S) | 47 | 14.5 | Alameño de Cabra, Azul, Carolea, Changlot Real, Datilero, Gordal Sevillana, Hojiblanca, Machorrón, Manzanilla del Piquito, Manzanillo Cordobés, Morona, Picudo, Verdiell |
| Altamente susceptible (AS) | 108 | 33.4 | Acebuchera, Arauco, Blanqueta, Cornezuelo, Cornicabra, Empeltre, Lechín de Granada, Manzanilla de Sevilla, Meski, Morisca, Ocal, Pajarero, Picual, Verdial de Huévar |
| Dudosa2 | 79 | 24.5 | Alameño Blanco, Barnea, Canetera, Coratina, Farga, Gordal de Hellín, Manzanilla de Hellín, Morisca de Manacor, Sevillenca, Verdial de Montefrío, Villalonga |
1 - Ejemplos de variedades en cada uno de los grupos.
2 - Diferencias acusadas entre repeticiones u observaciones que no permiten su clasificación.
El mecanismo o mecanismos responsables de la resistencia de las variedades de olivo a V. oleaginea, aunque ha sido objeto de diversos estudios, no es bien conocido, habiéndose indicado características estructurales relacionadas con el grosor y composición de la cutícula y, sobre todo, mecanismos bioquímicos relacionados con la formación y acumulación de compuestos fenólicos en la zona de infección, principalmente derivados de la oleuropeína, un componente habitual de las hojas y frutos del olivo (Tjamos et al., 1993). Las bases genéticas de la resistencia al repilo también se desconocen, aunque existen evidencias que apuntan hacia un alelo recesivo y estudios moleculares recientes han identificado varios genes implicados en la resistencia (Benítez et al., 2005; Ouerghi et al., 2016).
Control biológico
La buena eficacia de los tratamientos químicos utilizados adecuadamente ha propiciado que no se hayan realizado estudios sobre otros métodos de control alternativos o complementarios (Trapero et al., 2019). Ello ha determinado que hasta muy recientemente no existieran registrados productos biológicos o de origen natural para el control de esta enfermedad. Por ello, en el grupo Patología Agroforestal de la UCO se iniciaron investigaciones sobre el control biológico del repilo (Segura y Trapero, 2001), que se han retomado recientemente, y cuyos resultados más significativos se resumen a continuación, aunque todavía no están disponibles comercialmente (Roca et al., 2010).
Respecto a los microorganismos antagonistas, se ha evaluado el efecto de numerosos aislados fúngicos y bacterianos, procedentes de hojas de olivo, sobre la germinación de los conidios de V. oleaginea y sobre la infección en plántulas inoculadas artificialmente. De ellos, dos aislados bacterianos, uno identificado como Bacillus subtilis, y varios aislados fúngicos, principalmente de los géneros Alternaria, Aureobasidium, y Phoma, redujeron la germinación de conidios y la infección de las plántulas en más de un 50% respecto a los testigos correspondientes, pero ninguno de estos aislados resultó eficaz en plantones de olivo en condiciones semicontroladas (Roca et al., 2009). Asimismo, se han evaluado numerosos extractos vegetales y productos comerciales a base de estos, o bien compuestos comerciales de cobre y de azufre. De ellos, diversos extractos vegetales (cítricos, lentisco, olivarda, romero, saúco o tomillo, e incluso el extracto de hojas del cultivar de olivo Frantoio resistente al repilo), así como varios compuestos comerciales de cobre o de azufre, han demostrado su eficacia frente a V. oleaginea, tanto in vitro como en plantones inoculados. Sin embargo, hasta ahora, no se ha podido confirmar la eficacia de estos productos en condiciones de infección natural en campo, posiblemente debido a la falta de una formulación adecuada de estos productos.
En algunos casos, el efecto de los microorganismos o extractos vegetales parece estar relacionado con la inducción de resistencia, ya que no son activos frente al patógeno y actúan en hojas que no han sido tratadas con dichos productos. Este fenómeno de inducción de resistencia sistémica en olivo ha sido también observado para diversos fertilizantes y fitofortificantes comerciales, productos químicos orgánicos e inorgánicos, e incluso sales de cobre, sobre todo con formulaciones de baja concentración, lo que abre nuevas perspectivas para el control del repilo (Roca et al., 2010, Nascimento-Silva et al., 2019).
En otros países olivareros, las investigaciones sobre control biológico del repilo son muy escasas. Tan solo se pueden reseñar dos trabajos sobre evaluación de bacterias antagonistas en condiciones controladas realizados en Jordania (Al-Khatib et al., 2010) y en Palestina (Salman et al., 2017) y uno sobre un formulado de aceite y harina de Brassica carinata realizado en Italia (Rongai et al., 2012). En este último caso, el formulado se estudió también en condiciones de campo, resultando eficaz cuando se aplicó en cultivares poco susceptibles al repilo.
Aunque las investigaciones sobre control biológico del repilo se han intensificado en los últimos años, todavía apenas existen formulados comerciales para el control de la enfermedad. En España, el único producto biológico registrado para el control del repilo es Serenade-ASO®, basado en una cepa de la bacteria Bacillus subtilis, y que se ha registrado también para el control de la antracnosis y la tuberculosis del olivo.
Control químico
La eficacia de aplicaciones foliares con fungicidas protectores contra la enfermedad es bien conocida desde antiguo. En España, el “tratamiento de repilo” constituye una práctica más del cultivo en la mayoría de los olivares. La frecuencia y momento de las aplicaciones varía considerablemente con la persistencia del fungicida, lo favorecedor del ambiente y la susceptibilidad del cultivar. A falta de un sistema predictivo del repilo, que está siendo informatizado (Romero et al., 2018a, b), se recomienda realizar los tratamientos al principio del otoño y al final del invierno, coincidiendo con el comienzo de los principales períodos de infección (Alvarado y Benito, 1975, Trapero y Roca, 2004). Además, en olivares afectados, el tratamiento de primavera ha resultado crítico para el control del repilo, ya que reduce la infección primaria de las hojas nuevas, la cual será responsable de la epidemia del otoño-invierno siguiente. Otro factor importante para determinar la necesidad de tratamientos, aunque escasamente evaluado, es el nivel de inóculo o nivel de infección al principio del otoño y al final del invierno. Si es muy bajo (por ej. <1% de hojas infectadas), los tratamientos pueden demorarse hasta la aparición de las primeras manchas esporuladas, o incluso eliminarse, como se ha recomendado en California (Trapero, 1994). No obstante, la eliminación de estos tratamientos, aparte de su interés para el control de otras enfermedades, podría favorecer un incremento gradual del nivel de inóculo que dificultaría el control del repilo en años posteriores. Por ello, se aconseja seguir las indicaciones de los técnicos del olivar en la zona.
Entre los fungicidas utilizados tradicionalmente destacan por su eficacia y persistencia los productos cúpricos y las mezclas de cobre con fungicidas orgánicos (ditiocarbamatos, ftalimidas, etc.). Actualmente, estos últimos ya no están autorizados en el olivar, por lo que los únicos fungicidas protectores son los productos a base de cobre y, en menor medida, de azufre. Dado que los tratamientos son preventivos, es necesario mojar muy bien con el caldo fungicida toda la copa del árbol y preferentemente las ramas bajas e interiores, que es donde más frecuentemente se desarrolla la enfermedad. Como los períodos de infección pueden ser relativamente largos, un factor relevante para la eficacia de los fungicidas preventivos en campo es su persistencia o resistencia al lavado por lluvia, que es el principal agente erosionante. Estudios recientes realizados en condiciones controladas y en el campo han puesto de manifiesto que existen diferencias notables de persistencia entre fungicidas cúpricos, pero estas diferencias no dependen del tipo de sal o compuesto cúprico (hidróxido, oxicloruro, óxido, sulfato), ni de la dosis aplicada, sino de la formulación comercial del producto (Marchal et al., 2003). Aparte de la posible contaminación ambiental por cobre, que debe ser controlada, el efecto secundario más preocupante de los tratamientos con fungicidas cúpricos es su fitotoxicidad. Sin embargo, no se han observado daños significativos en la defoliación o en el cuajado de frutos en olivos tratados con diferentes formulaciones comerciales de cobre (Roca et al., 2007b). En cambio, es conocido que el cobre puede penetrar en las hojas infectadas por las aberturas producidas por el patógeno y resultar fitotóxico, provocando una caída de las hojas con lesiones, por lo que resultaría beneficioso, ya que contribuye a disminuir el inóculo disponible para nuevas infecciones. Finalmente, al igual que ocurre con otras roñas de frutales, el crecimiento subcuticular del hongo facilita la acción de productos penetrantes, translaminares o sistémicos. Aunque varios de ellos han sido ensayados con éxito contra el repilo (ej. bentiavalicarb, difenoconazol, dodina, kresoxim-metil, tebuconazol, trifloxistrobin, etc.) y podrían ayudar a mejorar sensiblemente la estrategia de lucha, sobre todo en primavera; sin embargo, todavía no son ampliamente utilizados (Trapero et al., 2009). La utilización de estos productos, junto a la caracterización de las epidemias de repilo y otras micosis aéreas, está permitiendo cambiar las aplicaciones a calendario fijo por tratamientos según riesgos de infección, con la reducción de aplicaciones en algunos casos sin merma de la eficacia (Rocaet al., 2010, Trapero, 2014; Romero et al., 2017).
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