Antracnosis
Colletotrichum spp.
Categoría
Nombre de la enfermedad: Antracnosis, aceituna jabonosa o momificado (en inglés “anthracnose” o “fruit rot”).
Tipo de enfermedad: Necrosis de frutos y hojas.
Patógeno: Colletotrichum spp. (sinónimos: Gloeosporium olivarum, Colletotrichum gloeosporioides, C. acutatum). Hongo asexual, nutricionalmente necrotrofo estricto o hemibiotrofo, con una amplia gama de plantas susceptibles en diversas familias botánicas.
Clasificación del patógeno: Fungi, Ascomycota, Sordariomycetes, Glomerellales, Glomerellaceae.
Diagnóstico: Enfermedad de fácil diagnóstico en base a los síntomas característicos de podredumbre de las aceitunas con aspecto jabonoso y su posterior momificado. El síndrome de desecación de ramas se puede confundir con los ataques de otras enfermedades o daños. La identificación de la especie del patógeno requiere el empleo de técnicas moleculares utilizando varias regiones génicas.
Ciclo biológico: Enfermedad policíclica. El ciclo primario se inicia en primavera, a partir de los frutos momificados o de la fase epifítica del hongo en hojas y ramillas. Los ciclos secundarios se inician en otoño y pueden ser muy rápidos (< 1 semana) en condiciones favorables, lo que determina epidemias muy severas si las condiciones favorables se mantienen durante varias semanas.
Métodos de control: Gestión integrada que incluye prácticas culturales, resistencia genética y aplicación de fungicidas, especialmente productos cúpricos, durante el otoño. No se dispone de medidas específicas de control biológico.
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Además de su amplia distribución en toda la cuenca mediterránea, la antracnosis está presente en todos los países donde se cultiva el olivo. La difusión de la enfermedad ha podido ir paralela a la difusión del olivo hacia estos países, ya que el patógeno puede permanecer como endófito o epífito en los tejidos del olivo, sin causar síntomas, lo que podría haber favorecido su dispersión. No obstante, los estudios biogeográficos de la distribución de las especies del patógeno asociadas con la antracnosis del olivo en diferentes regiones del mundo sugieren una adaptación al olivo de las especies de Colletotrichum autóctonas, como parece muy destacado en el caso de Australia (Moral et al., 2021).
La importancia de la antracnosis del olivo (AO), reflejada en los numerosos nombres que designan a esta enfermedad en los países mediterráneos, viene determinada por la gravedad de las epidemias, que en condiciones favorables, pueden ocasionar la podredumbre de la totalidad de los frutos, con la consiguiente pérdida de calidad del aceite. Además, la enfermedad provoca desecaciones de ramas, las cuales reducen la capacidad productiva y comprometen la vida de los olivos. Aunque la AO es una enfermedad tradicional del olivar, su incidencia y severidad han aumentado notablemente en ciertas condiciones del cultivo, por lo que en la actualidad se considera como emergente en algunas regiones. Las causas de esta emergencia son diversos factores relacionados con cambios en los componentes fundamentales de la enfermedad, como el agente causal, la susceptibilidad varietal del olivo y las condiciones ambientales o de manejo del cultivo (Trapero et al., 2017a).
La AO se caracteriza por dos síndromes bien diferenciados. El primero de ellos es la podredumbre de las aceitunas, que da nombre a la enfermedad como aceituna jabonosa, debido a su aspecto característico por la esporulación del hongo patógeno en su superficie (Fig. 1A-D). Este síndrome va también unido a un incremento considerable de la acidez, lo que determina una pésima calidad del aceite obtenido (“aceites colorados”). Además, la mayoría de las aceitunas afectadas se momifican y caen al suelo, lo que contribuye aún más al deterioro de la calidad del aceite (Trapero et al., 2017b).
El segundo síndrome es la desecación y muerte de las ramas (Fig. 2A-D) y ocurre en las ramas afectadas gravemente por el primer síndrome, debido sobre todo a toxinas del patógeno que se producen en los frutos podridos (Moral et al., 2009). Este segundo síndrome puede causar graves desecaciones y muerte de ramas, comprometiendo a veces la vida de los olivos afectados. No obstante, ha pasado muchas veces desapercibido debido a que se ha confundido con daños debidos a exceso de humedad en el suelo y podredumbres radicales. Aunque existe una correlación significativa entre los dos síndromes, algunas variedades muy susceptibles a la podredumbre de aceitunas no son susceptibles a la desecación de ramas, incluso presentando graves ataques en los frutos (Moral et al., 2017).
El diagnóstico de la AO se realiza en base a los síntomas característicos de la podredumbre del fruto mencionados, que se desarrollan durante el otoño, generalmente tras el envero de las aceitunas. Puesto que las infecciones latentes pueden ser muy prolongadas en el tiempo, sobre todo cuando el fruto está verde, se ha desarrollado un método para su detección antes de la aparición de los síntomas. Este método consiste es sumergir las aceitunas en una solución de sosa (NaOH) al 0.05% durante 72 horas y después incubarlas en cámara húmeda hasta la aparición de las lesiones características con esporulación del patógeno (Romero et al., 2017). La duración de la incubación puede variar sensiblemente dependiendo del grado de maduración de las aceitunas, desde una semana cuando las aceitunas están maduras hasta 6-8 semanas para aceitunas verdes recogidas al principio del verano.
El agente causal de la AO fue identificado por primera vez como el hongo Gloeosporium olivarum por Almeida en Portugal en 1899. Posteriormente, las especies de Gloeosporium fueron reclasificadas en el género Colletotrichum, identificándose dos especies, C. acutatum y C. gloeosporioides, asociadas con la AO. Se trata de hongos hemibiotrofos y necrotrofos, no específicos del olivo, ya que poseen una amplia gama de plantas susceptibles, afectando entre otras a numerosas especies frutales y hortícolas (ej. almendro, cítricos, fresa, mango, manzano, vid, etc.).
Tradicionalmente, estos hongos se han identificado en base a la morfología de su estado asexual, sobre todo los acérvulos y conidios formados en los tejidos vegetales afectados (Fig. 3). La morfología de los conidios ha sido el carácter más utilizado para la separación de especies dentro de este género, como por ejemplo C. acutatum y C. gloeosporioides, caracterizadas por presentar conidios rectos, con al menos un extremo agudo, la primera y los dos extremos redondeados la segunda. Otro carácter usado para identificar especies de Colletotrichum ha sido el tipo de germinación de los conidios y la morfología y color del apresorio (Fig. 4). Este es un órgano fundamental en la supervivencia del patógeno y en la infección de los tejidos vegetales.
Recientemente, el uso de técnicas moleculares ha puesto de manifiesto que muchas especies de Colletotrichum, entre las que se encuentran las dos tradicionalmente asociadas con la AO, son complejos compuestos por numerosas especies filogenéticas. Hasta ahora, se han identificado 18 especies filogenéticas asociadas con la AO en el mundo, las cuales pertenecen a tres complejos: acutatum (7), gloeosporioides (9) y boninense (2). Dentro del primer complejo, que comprende al menos 41 taxones filogenéticos, se encuentran las especies más virulentas causantes de la AO, cuya distribución e importancia varían marcadamente según el área geográfica, siendo C. acutatum, C. godetiae y C. nymphaeae las tres especies del complejo acutatum más ampliamente distribuidas en el olivar a nivel mundial (Moral et al., 2021; Talhinhas y Baroncelli, 2021).
En el olivar español, las especies más frecuentes son C. godetiae y C. nymphaeae, que en Andalucía suponen el 77% y el 23% de las infecciones. Esta situación prácticamente se invierte en Portugal, donde la especie dominante es C. nymphaeae, seguida de C. godetiae y con menor frecuencia una amplia diversidad de especies. En Italia y Grecia, la especie dominante también es C. godetiae, pero parece que está siendo desplazada en algunas regiones por C. acutatum, que a su vez es la especie dominante en Túnez. Curiosamente, la mayor diversidad de especies asociadas con la AO se ha encontrado en Australia, a pesar de no ser un país tradicionalmente olivarero, confirmando una posible adaptación al olivo de especies nativas a partir de otros huéspedes. Otro foco destacado de variabilidad genética de Colletotrichum en el olivar se ha descrito en Portugal. La variabilidad genética de especies y cepas que presenta Colletotrichum puede influir no solo en su virulencia, sino también en su capacidad de supervivencia y su sensibilidad a fungicidas, lo que parece haber contribuido a la emergencia de la AO en algunas regiones.
El ciclo biológico de la AO se representa en la Figura 5 y ha sido estudiado ampliamente en nuestras condiciones (Moral et al., 2009; 2012; Moral y Trapero, 2012). El patógeno sobrevive en los frutos infectados del año anterior, o bien como epífito o endófito en las hojas. La infección primaria ocurre en las aceitunas recién cuajadas al final de la primavera. Esta infección permanece latente en los frutos durante el verano hasta el envero, cuando el aumento de susceptibilidad de las aceitunas debido a su maduración, junto a temperaturas más suaves (el óptimo para la infección se sitúa en torno a los 20-22 °C) y el aumento de la humedad y lluvias con la llegada del otoño propician el desarrollo de la enfermedad.
Las infecciones secundarias ocurren a partir de los conidios formados en las lesiones de los frutos al final del verano o principios del otoño. En condiciones favorables, el patógeno puede completar un ciclo de infección en tan solo 5-7 días, por lo que con pocos ciclos secundarios se puede pasar de menos de 0,01% al 100% de aceitunas infectadas en pocas semanas. Afortunadamente, las bajas temperaturas ayudan a frenar el desarrollo de las epidemias, pudiendo incluso quedar en estado latente las infecciones ya establecidas. Los ataques de esta enfermedad son muy variables anualmente, siendo especialmente graves cuando coinciden los tres factores determinantes de las epidemias: variedad de olivo susceptible, especie o cepa del patógeno altamente virulenta y ambiente favorable (otoños lluviosos y cálidos). En las zonas donde estos tres factores concurren frecuentemente, como el cultivo en seto de ‘Arbequina’ en suelos ácidos de Portugal o del suroeste de España, se considera actualmente una enfermedad emergente, ya que los tratamientos fungicidas habituales no controlan satisfactoriamente la enfermedad en estas condiciones (Trapero et al., 2017a).
El control de la AO requiere la integración de todas las medidas disponibles, aunque individualmente sean de eficacia limitada (Trapero, 2011). A continuación se comentan las diferentes medidas, agrupadas por su naturaleza, y sus limitaciones para el control de la AO.
Cuarentenas
Aunque generalmente las especies de Colletotrichum no son objeto de cuarentena, las características especiales y el área de distribución restringida de algunas de las nuevas especies o genotipos identificados recientemente mediante técnicas moleculares, indican la necesidad evitar su dispersión y su posible relevancia como patógenos de cuarentena (Talhinhas y Baroncelli, 2021).
Prácticas culturales
El adelanto de la recolección es la medida de escape más utilizada y eficaz contra la enfermedad, al reducir la coincidencia entre la susceptibilidad del fruto y las condiciones favorables (principalmente lluvia y temperaturas suaves) al principio del otoño. La poda de los olivos afectados en años anteriores es otra medida para reducir la incidencia y severidad de la enfermedad. De una parte, la poda de saneamiento reduce el inóculo del patógeno en las ramas afectadas, mientras que las podas que facilitan la aireación de la copa de los olivos constituyen otra medida de escape, al reducir las condiciones favorables para la infección. Otra medida recomendada en base al ciclo biológico, es eliminar las aceitunas afectadas que quedan en el árbol, ya que son la principal fuente de inóculo primario en el olivar. Sin embargo, esta no es la única fuente del patógeno, ya que puede haber un remanente de inóculo en las hojas suficiente para iniciar las infecciones de primavera, sobre todo si el año anterior hubo una epidemia severa de la enfermedad. Finalmente, se ha comprobado que las infecciones son más graves en olivos cultivados en suelos ácidos que en suelos calizos, aunque el posible encalado del suelo no se ha evaluado como medida de control en suelos ácidos.
Resistencia genética
Existe una amplia variabilidad en la susceptibilidad de los cultivares de olivo a la AO, desde variedades muy susceptibles hasta altamente resistentes. Las evaluaciones realizadas en la colección mundial de variedades de olivo localizada en el IFAPA de Córdoba, han demostrado que de 384 variedades evaluadas, el 23% fueron resistentes o altamente resistentes, mientras que el 77% resultaron susceptibles con diferente grado (Tabla 1; Moral et al., 2017). Entre las variedades resistentes, se han establecido dos grupos, uno con mayor grado de resistencia (ej. Frantoio, Empeltre y Koroneiki), y un segundo grupo de menor resistencia (ej. Picual, Arbosana y Leccino). Entre las variedades susceptibles se encuentran la mayoría de los cultivares españoles, cuya susceptibilidad comprende tres categorías: moderada (ej. Arbequina, Cobrançosa y Manzanilla Cacereña), media (ej. Lechín de Sevilla, Cornicabra y Manzanilla de Sevilla) y alta (ej. Ocal, Hojiblanca y Picudo). Curiosamente, el 98% de los acebuches evaluados ha resultado resistente a la AO, posiblemente debido a una selección natural de los genotipos resistentes, al perder viabilidad las semillas procedentes de frutos infectados. Conviene resaltar que estas categorías de susceptibilidad se han establecido para el momento de maduración de los frutos, principalmente en envero, ya que los frutos verdes de la gran mayoría de variedades son altamente resistentes, mientras que el extremo contrario ocurre cuando los frutos están maduros o sobremaduros.
Tabla 1. Susceptibilidad de cultivares de olivo a la antracnosis causada por Colletotrichum acutatum en el Banco Mundial de Gemoplasma de olivo de Córdoba*.
| Categoría | Nº | Cultivar |
|---|---|---|
| Altamente susceptible (AS) | 66 | Abbadi, Acebuchera, Adkam, Agouromanakolia, Azapa, Bolvino, Borriolenca, Bouteillan, Cañivano Negro-55, Chalchali, Chorruo de Castro del Río, Corbella, Cornicabra de Mérida, Dulzal de Carmona, Farga, Forastera de Tortosa, Fulla de Salze, Gatuno, Gerboui, Gordal Sevillana, Grosal de Cieza, Habichuelero de Baena, Hojiblanca, Imperial, Imperial de Jaén, Jabaluna, Jaropo, Limoncillo, Llorón de Atarfe, Loaime, Lucio, Lucques, Machorrón, Mahati-1010, Manzanilla de Almería, Manzanillera de Huércal, Manzanillo de Cabra, Merhavia, Meski, Morisca, Morisca de Mancor, Negrillo de Iznalloz, Negrillo de la Carlota, Negrillo Redondo, Nevadillo de Santisteban del Puerto, Nevado Azul, Ocal, Ocal-25, Ojo de Liebre, Palomar, Pavo, Picudo, Picudo Blanco de Estepa, Rachati, Rechino, Safrawi, Salgar Redondo, Salonenque, Sant Agostino, Sayfi, Sevillana de Abla, Sevillenca, Temprano, Uovo di Piccione, Uslu, and Verdial de Cádiz. |
| Susceptible (S) | 83 | Abbadi Abou Gabra-84, Abbadi Shalal, Abou Kanani, Adramitini, Alameño Blanco, Alameño de Cabra, Alameño de Montilla, Amargoso, Amygdalolia Nana, Argudell, Ascolana Tenera, Asnal, Ayvalik, Barri, Blanqueta, Carolea, Castellana, Chorreao de Montefrío, Cipressino, Cirujal, Cordobés de Arroyo de la luz, Cordovil de Castelo Branco, Cornezuelo de Jaén, Cornicabra, Doebli, Dulzal, Escarabajillo, Escarabajuelo de Atarfe, Escarabajuelo de Posadas, Figueretes, Galega Vulgar, Gemlik, Gordal de Granada, Gordal de Hellín, Gordal de Vélez Rubio, Grosal Vimbodí, Izmir Sofralik, Jlot-841, Kaesi, Kalamon, Kolybada, Lechín de Sevilla, Lentisca, Levantinka, Macho de Jaén, Mahati-846, Manzanilla de Piedra Buena, Manzanilla de Agua, Manzanilla de Sevilla, Manzanilla Prieta, Mastoidis, Mawi, Mollar Basto, Mollar de Cieza, Morona Negral de Sabiñan, Negrillo de Estepa, Negro del Carpio, Nevadillo Blanco de Jaén, Nevado Basto, Nevado Rizado, Olivo de Mancha Real, Pajarero, Perafort, Pico Limón de Grazalema, Picual de Almería, Polinizador, Racimal, Shami, Sorani, Tempranillo de Yeste, Torcio de Huelma, Toruno, Varudo, Vera, Verdal de Manresa, Verdala, Verdale, Verde Verdelho, Verdial de Badajoz, Verdial de Huévar, Verdiell, and Zarza. |
| Moderately susceptible (MS) | 66 | Abou Satl Mohazam, Arbequina, Arroniz, Azulejo, Barnea, Beyaz Yaglik, Bodoquera, Caballo, Cañivano Negro, Carrasquenho de Elvas, Carrasqueño de Alcaudete, Carrasqueño de la Sierra, Carrasquillo, Cerezuela, Changlot Real, Chorruo, Çobrancosa, Cordovil de Serpa, Cornicabra de Jerez, Cornicabra-1, Domat, Dwarf D, Erbek Yaglik, Escarabajuelo de Úbeda, Gaydoyrelia, Genovesa, Habichuelero de Grazalema, Itrana, Kelb et Ter, Khashabi, Kiraz, Klon-14-1081-1, Klon-14-1081-2, Konservolia, Lastovka, Lechín de Granada, Maarri, Majhol-1059, Manzanilla Cacereña, Manzanilla de Abla, Manzanilla del Piquito, Mari, Masabi, Mission, Moojeski, Morrut, Myrtolia, Negrillo de Arjona, Oblica, Olea ferruginea, Olivo de Maura, Picholine, Plementa Bjelica, Pulazeqin, Rapasayo, Redondilla de Logroño, Reixonenca, Royal de Calatayud, Royal de Cazorla, Royal de Sabiñan, Sabatera, Sandalio, Tanche, Toffahi, Valanolia, Villalonga, and Vinyols. |
| Resistant (R) | 61 | Abbadi Abou Gabra-10, Acebuche de Caravaca, Alfafara, Aloreña de Iznalloz, Arbosana, Athalassa, Beladi, Belluti, Bent al Kadi, Biancolilla, Bical, Buga, Buidiego, Canetera, Carrasqueño de Jumilla, Carrasqueño de Porcuna, Chalkidikis, Chemlal de Kabilye, Chemlali, Chetoui, Coratina, Corralones de Andújar, Curivell, Datilero, Dokkar, Dolce, Elmacik, Enagua de Arenas, Fishomi, Grit Eytini, Grossanne-67, Joanenca, Kalokerida, Kotruvsi, Leccino, Llumeta, Majhol-1013, Majhol-152, Manzanilla de Hellín, Manzanilla de Montefrío, Manzanilla de San Vicente, Maurino, Memecik, Mixani, Moraiolo, Patronet, Pecoso, Picholine Marocaine, Pico Limón, Picual, Real Sevillana, Redondilla de Grazalema, Sevillano de Jumilla, Shengue, Sinop, Sollana, Vallesa, Vaneta, Verdial de Vélez-Málaga, Zaity, and Zard. |
| Altamente resistente (AR) | 32 | Ayrouni, Azul, Bosana, Callosina, Caninese, Crnica, Dolce Agogia, Empeltre, Frantoio, Frantoio A. Corsini, Grappolo, Istarska Bjelica, Kan Çelebi, Kato Drys, Koroneiki, Mavreya, Megaritiki, Menya, Ouslati, Pendolino, Pequeña de Casas Ibañez, Perillo de Jaén, Piñonera-76, Racimal de Jaén, Rosciola, Royal de Calatayud-4, Selvatico, Toffahi-1000, Ulliri i Bardhe i Ti, Ulliri i Kuq, Wardan, and Zalmati. |
* Fuente: Moral et al., 2017.
Un aspecto poco conocido de la resistencia genética es la sensibilidad varietal al deterioro de la calidad del aceite. Recientemente, se ha demostrado que para algunas variedades no hay correspondencia entre la susceptibilidad a la podredumbre del fruto y el deterioro de la calidad del aceite. Es el caso de la variedad Arbequina, moderadamente susceptible al síndrome de podredumbre del fruto, en comparación con ‘Hojiblanca’ que es altamente susceptible, pero ‘Arbequina’ es mucho más sensible que ‘Hojiblanca’ al deterioro del aceite (Romero et al., 2021). Esta elevada sensibilidad de ‘Arbequina’ al deterioro de la calidad del aceite, junto a su cultivo en suelos ácidos más favorables para la enfermedad, y la recolección temprana, que coincide con temperaturas más elevadas, parecen la causa principal de la emergencia de la AO en las plantaciones en seto de Portugal y del suroeste de España.
Finalmente, en lo que respecta a la resistencia, hay que destacar que los nuevos genotipos procedentes del programa de mejora de olivo de Córdoba, también está siendo evaluados por su resistencia a los tres “repilos” (repilo, emplomado y antracnosis), ya que los parentales utilizados en los cruzamientos incluyen resistencia a alguna de estas enfermedades (Moral et al., 2015). Por ello, cabe esperar que en un futuro no muy lejano estén disponibles nuevos genotipos con un mayor nivel de resistencia a la antracnosis que ayuden a mitigar la emergencia de esta enfermedad en el cultivo en seto.
Control químico
Los tratamientos preventivos con fungicidas cúpricos constituyen una práctica habitual para el control de la AO. Suelen aplicarse al final del verano o comienzo del otoño, repitiendo las aplicaciones durante el otoño en función de las condiciones ambientales. Debido a la rapidez de multiplicación del patógeno, el crecimiento de las epidemias es exponencial, pasando de incidencias inferiores al 0,1% a más del 50% en pocas semanas, lo que requiere de un seguimiento minucioso de los primeros síntomas o la utilización de sistemas de predicción de epidemias (Romero et al., 2022).
Otro aspecto limitante del control químico es la escasez de los fungicidas disponibles para su aplicación en otoño, por su proximidad a la cosecha y su posible liposolubilidad. De hecho, los únicos productos autorizados actualmente son los productos cúpricos y algunas estrobilurinas, estas últimas en una sola aplicación otoñal. La reciente reducción de cobre en el olivar hasta un máximo de 4 kg de Cu/ha-año está limitando notablemente las posibilidades de control de la AO (Roca et al., 2017), siendo, por tanto, otro de los factores determinantes de la emergencia de la enfermedad.
Control biológico
Actualmente, no hay productos biológicos específicos para el control de la AO en el olivar. No obstante, ante la falta de fungicidas eficaces y la preocupación del sector por las pérdidas ocasionadas por esta enfermedad, en el grupo de Patología Agroforestal se han evaluado numerosos microorganismos habitantes de las hojas de olivo y diversos productos naturales por su eficacia contra el patógeno o contra la enfermedad en condiciones controladas. En estos estudios destacaron dos especies bacterianas, Curtobacterium flaccufaciens y Paenibacillus polymyxa, y una cepa del hongo endófito Aureobasidium pullulans (Segura, 2003), así como la escasa o nula eficacia de diversos extractos vegetales (Moral et al., 2018). Posteriormente, se han realizado estudios similares por varios grupos de investigación en Argentina, Italia y Portugal, demostrando la eficacia en condiciones controladas de numerosos microorganismos, como especies bacterianas de los géneros Bacillus y Pseudomonas, diversos hongos endófitos y epífitos (Aureobasidium pullulans, Fusarium spp., Trichoderma spp.) y varias levaduras y extractos vegetales (Trapero et al., 2021). Sin embargo, la eficacia de estos productos en condiciones de campo todavía no ha sido contrastada, por lo que no existen productos comerciales registrados para el control de la AO.
Moral J, Agustí-Brisach C, Agalliu G, Oliveira R, Pérez-Rodríguez M, Roca LF, Romero J, Trapero A. 2018. Preliminary selection and evaluation of fungicides and natural compounds to control olive anthracnose caused by Colletotrichum species. Crop Prot. 114: 167-176.
Moral J, Agustí-Brisach C, Raya MC, Jurado-Bello J, López-Moral A, Roca LF, Chattaoui M, Rhouma A, Nigro F, Sergeeva V, Trapero A. 2021. Diversity of Colletotrichum species associated with olive anthracnose worldwide. Journal of Fungi 7, 741.
Moral J, Jurado-Bello J, Sánchez MI, Oliveira R, Trapero A. 2012. Effect of temperature, wetness duration, and planting density on olive anthracnose caused by Colletotrichum spp. Phytopathology 102: 974-981.
Moral J, Oliveira R, Trapero A. 2009. Elucidation of the disease cycle of olive anthracnose caused by Colletotrichum acutatum. Phytopathology 99: 548-556.
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Además de su amplia distribución en toda la cuenca mediterránea, la antracnosis está presente en todos los países donde se cultiva el olivo. La difusión de la enfermedad ha podido ir paralela a la difusión del olivo hacia estos países, ya que el patógeno puede permanecer como endófito o epífito en los tejidos del olivo, sin causar síntomas, lo que podría haber favorecido su dispersión. No obstante, los estudios biogeográficos de la distribución de las especies del patógeno asociadas con la antracnosis del olivo en diferentes regiones del mundo sugieren una adaptación al olivo de las especies de Colletotrichum autóctonas, como parece muy destacado en el caso de Australia (Moral et al., 2021).
La importancia de la antracnosis del olivo (AO), reflejada en los numerosos nombres que designan a esta enfermedad en los países mediterráneos, viene determinada por la gravedad de las epidemias, que en condiciones favorables, pueden ocasionar la podredumbre de la totalidad de los frutos, con la consiguiente pérdida de calidad del aceite. Además, la enfermedad provoca desecaciones de ramas, las cuales reducen la capacidad productiva y comprometen la vida de los olivos. Aunque la AO es una enfermedad tradicional del olivar, su incidencia y severidad han aumentado notablemente en ciertas condiciones del cultivo, por lo que en la actualidad se considera como emergente en algunas regiones. Las causas de esta emergencia son diversos factores relacionados con cambios en los componentes fundamentales de la enfermedad, como el agente causal, la susceptibilidad varietal del olivo y las condiciones ambientales o de manejo del cultivo (Trapero et al., 2017a).
La AO se caracteriza por dos síndromes bien diferenciados. El primero de ellos es la podredumbre de las aceitunas, que da nombre a la enfermedad como aceituna jabonosa, debido a su aspecto característico por la esporulación del hongo patógeno en su superficie (Fig. 1A-D). Este síndrome va también unido a un incremento considerable de la acidez, lo que determina una pésima calidad del aceite obtenido (“aceites colorados”). Además, la mayoría de las aceitunas afectadas se momifican y caen al suelo, lo que contribuye aún más al deterioro de la calidad del aceite (Trapero et al., 2017b).
El segundo síndrome es la desecación y muerte de las ramas (Fig. 2A-D) y ocurre en las ramas afectadas gravemente por el primer síndrome, debido sobre todo a toxinas del patógeno que se producen en los frutos podridos (Moral et al., 2009). Este segundo síndrome puede causar graves desecaciones y muerte de ramas, comprometiendo a veces la vida de los olivos afectados. No obstante, ha pasado muchas veces desapercibido debido a que se ha confundido con daños debidos a exceso de humedad en el suelo y podredumbres radicales. Aunque existe una correlación significativa entre los dos síndromes, algunas variedades muy susceptibles a la podredumbre de aceitunas no son susceptibles a la desecación de ramas, incluso presentando graves ataques en los frutos (Moral et al., 2017).
El diagnóstico de la AO se realiza en base a los síntomas característicos de la podredumbre del fruto mencionados, que se desarrollan durante el otoño, generalmente tras el envero de las aceitunas. Puesto que las infecciones latentes pueden ser muy prolongadas en el tiempo, sobre todo cuando el fruto está verde, se ha desarrollado un método para su detección antes de la aparición de los síntomas. Este método consiste es sumergir las aceitunas en una solución de sosa (NaOH) al 0.05% durante 72 horas y después incubarlas en cámara húmeda hasta la aparición de las lesiones características con esporulación del patógeno (Romero et al., 2017). La duración de la incubación puede variar sensiblemente dependiendo del grado de maduración de las aceitunas, desde una semana cuando las aceitunas están maduras hasta 6-8 semanas para aceitunas verdes recogidas al principio del verano.
El agente causal de la AO fue identificado por primera vez como el hongo Gloeosporium olivarum por Almeida en Portugal en 1899. Posteriormente, las especies de Gloeosporium fueron reclasificadas en el género Colletotrichum, identificándose dos especies, C. acutatum y C. gloeosporioides, asociadas con la AO. Se trata de hongos hemibiotrofos y necrotrofos, no específicos del olivo, ya que poseen una amplia gama de plantas susceptibles, afectando entre otras a numerosas especies frutales y hortícolas (ej. almendro, cítricos, fresa, mango, manzano, vid, etc.).
Tradicionalmente, estos hongos se han identificado en base a la morfología de su estado asexual, sobre todo los acérvulos y conidios formados en los tejidos vegetales afectados (Fig. 3). La morfología de los conidios ha sido el carácter más utilizado para la separación de especies dentro de este género, como por ejemplo C. acutatum y C. gloeosporioides, caracterizadas por presentar conidios rectos, con al menos un extremo agudo, la primera y los dos extremos redondeados la segunda. Otro carácter usado para identificar especies de Colletotrichum ha sido el tipo de germinación de los conidios y la morfología y color del apresorio (Fig. 4). Este es un órgano fundamental en la supervivencia del patógeno y en la infección de los tejidos vegetales.
Recientemente, el uso de técnicas moleculares ha puesto de manifiesto que muchas especies de Colletotrichum, entre las que se encuentran las dos tradicionalmente asociadas con la AO, son complejos compuestos por numerosas especies filogenéticas. Hasta ahora, se han identificado 18 especies filogenéticas asociadas con la AO en el mundo, las cuales pertenecen a tres complejos: acutatum (7), gloeosporioides (9) y boninense (2). Dentro del primer complejo, que comprende al menos 41 taxones filogenéticos, se encuentran las especies más virulentas causantes de la AO, cuya distribución e importancia varían marcadamente según el área geográfica, siendo C. acutatum, C. godetiae y C. nymphaeae las tres especies del complejo acutatum más ampliamente distribuidas en el olivar a nivel mundial (Moral et al., 2021; Talhinhas y Baroncelli, 2021).
En el olivar español, las especies más frecuentes son C. godetiae y C. nymphaeae, que en Andalucía suponen el 77% y el 23% de las infecciones. Esta situación prácticamente se invierte en Portugal, donde la especie dominante es C. nymphaeae, seguida de C. godetiae y con menor frecuencia una amplia diversidad de especies. En Italia y Grecia, la especie dominante también es C. godetiae, pero parece que está siendo desplazada en algunas regiones por C. acutatum, que a su vez es la especie dominante en Túnez. Curiosamente, la mayor diversidad de especies asociadas con la AO se ha encontrado en Australia, a pesar de no ser un país tradicionalmente olivarero, confirmando una posible adaptación al olivo de especies nativas a partir de otros huéspedes. Otro foco destacado de variabilidad genética de Colletotrichum en el olivar se ha descrito en Portugal. La variabilidad genética de especies y cepas que presenta Colletotrichum puede influir no solo en su virulencia, sino también en su capacidad de supervivencia y su sensibilidad a fungicidas, lo que parece haber contribuido a la emergencia de la AO en algunas regiones.
El ciclo biológico de la AO se representa en la Figura 5 y ha sido estudiado ampliamente en nuestras condiciones (Moral et al., 2009; 2012; Moral y Trapero, 2012). El patógeno sobrevive en los frutos infectados del año anterior, o bien como epífito o endófito en las hojas. La infección primaria ocurre en las aceitunas recién cuajadas al final de la primavera. Esta infección permanece latente en los frutos durante el verano hasta el envero, cuando el aumento de susceptibilidad de las aceitunas debido a su maduración, junto a temperaturas más suaves (el óptimo para la infección se sitúa en torno a los 20-22 °C) y el aumento de la humedad y lluvias con la llegada del otoño propician el desarrollo de la enfermedad.
Las infecciones secundarias ocurren a partir de los conidios formados en las lesiones de los frutos al final del verano o principios del otoño. En condiciones favorables, el patógeno puede completar un ciclo de infección en tan solo 5-7 días, por lo que con pocos ciclos secundarios se puede pasar de menos de 0,01% al 100% de aceitunas infectadas en pocas semanas. Afortunadamente, las bajas temperaturas ayudan a frenar el desarrollo de las epidemias, pudiendo incluso quedar en estado latente las infecciones ya establecidas. Los ataques de esta enfermedad son muy variables anualmente, siendo especialmente graves cuando coinciden los tres factores determinantes de las epidemias: variedad de olivo susceptible, especie o cepa del patógeno altamente virulenta y ambiente favorable (otoños lluviosos y cálidos). En las zonas donde estos tres factores concurren frecuentemente, como el cultivo en seto de ‘Arbequina’ en suelos ácidos de Portugal o del suroeste de España, se considera actualmente una enfermedad emergente, ya que los tratamientos fungicidas habituales no controlan satisfactoriamente la enfermedad en estas condiciones (Trapero et al., 2017a).
El control de la AO requiere la integración de todas las medidas disponibles, aunque individualmente sean de eficacia limitada (Trapero, 2011). A continuación se comentan las diferentes medidas, agrupadas por su naturaleza, y sus limitaciones para el control de la AO.
Cuarentenas
Aunque generalmente las especies de Colletotrichum no son objeto de cuarentena, las características especiales y el área de distribución restringida de algunas de las nuevas especies o genotipos identificados recientemente mediante técnicas moleculares, indican la necesidad evitar su dispersión y su posible relevancia como patógenos de cuarentena (Talhinhas y Baroncelli, 2021).
Prácticas culturales
El adelanto de la recolección es la medida de escape más utilizada y eficaz contra la enfermedad, al reducir la coincidencia entre la susceptibilidad del fruto y las condiciones favorables (principalmente lluvia y temperaturas suaves) al principio del otoño. La poda de los olivos afectados en años anteriores es otra medida para reducir la incidencia y severidad de la enfermedad. De una parte, la poda de saneamiento reduce el inóculo del patógeno en las ramas afectadas, mientras que las podas que facilitan la aireación de la copa de los olivos constituyen otra medida de escape, al reducir las condiciones favorables para la infección. Otra medida recomendada en base al ciclo biológico, es eliminar las aceitunas afectadas que quedan en el árbol, ya que son la principal fuente de inóculo primario en el olivar. Sin embargo, esta no es la única fuente del patógeno, ya que puede haber un remanente de inóculo en las hojas suficiente para iniciar las infecciones de primavera, sobre todo si el año anterior hubo una epidemia severa de la enfermedad. Finalmente, se ha comprobado que las infecciones son más graves en olivos cultivados en suelos ácidos que en suelos calizos, aunque el posible encalado del suelo no se ha evaluado como medida de control en suelos ácidos.
Resistencia genética
Existe una amplia variabilidad en la susceptibilidad de los cultivares de olivo a la AO, desde variedades muy susceptibles hasta altamente resistentes. Las evaluaciones realizadas en la colección mundial de variedades de olivo localizada en el IFAPA de Córdoba, han demostrado que de 384 variedades evaluadas, el 23% fueron resistentes o altamente resistentes, mientras que el 77% resultaron susceptibles con diferente grado (Tabla 1; Moral et al., 2017). Entre las variedades resistentes, se han establecido dos grupos, uno con mayor grado de resistencia (ej. Frantoio, Empeltre y Koroneiki), y un segundo grupo de menor resistencia (ej. Picual, Arbosana y Leccino). Entre las variedades susceptibles se encuentran la mayoría de los cultivares españoles, cuya susceptibilidad comprende tres categorías: moderada (ej. Arbequina, Cobrançosa y Manzanilla Cacereña), media (ej. Lechín de Sevilla, Cornicabra y Manzanilla de Sevilla) y alta (ej. Ocal, Hojiblanca y Picudo). Curiosamente, el 98% de los acebuches evaluados ha resultado resistente a la AO, posiblemente debido a una selección natural de los genotipos resistentes, al perder viabilidad las semillas procedentes de frutos infectados. Conviene resaltar que estas categorías de susceptibilidad se han establecido para el momento de maduración de los frutos, principalmente en envero, ya que los frutos verdes de la gran mayoría de variedades son altamente resistentes, mientras que el extremo contrario ocurre cuando los frutos están maduros o sobremaduros.
Tabla 1. Susceptibilidad de cultivares de olivo a la antracnosis causada por Colletotrichum acutatum en el Banco Mundial de Gemoplasma de olivo de Córdoba*.
| Categoría | Nº | Cultivar |
|---|---|---|
| Altamente susceptible (AS) | 66 | Abbadi, Acebuchera, Adkam, Agouromanakolia, Azapa, Bolvino, Borriolenca, Bouteillan, Cañivano Negro-55, Chalchali, Chorruo de Castro del Río, Corbella, Cornicabra de Mérida, Dulzal de Carmona, Farga, Forastera de Tortosa, Fulla de Salze, Gatuno, Gerboui, Gordal Sevillana, Grosal de Cieza, Habichuelero de Baena, Hojiblanca, Imperial, Imperial de Jaén, Jabaluna, Jaropo, Limoncillo, Llorón de Atarfe, Loaime, Lucio, Lucques, Machorrón, Mahati-1010, Manzanilla de Almería, Manzanillera de Huércal, Manzanillo de Cabra, Merhavia, Meski, Morisca, Morisca de Mancor, Negrillo de Iznalloz, Negrillo de la Carlota, Negrillo Redondo, Nevadillo de Santisteban del Puerto, Nevado Azul, Ocal, Ocal-25, Ojo de Liebre, Palomar, Pavo, Picudo, Picudo Blanco de Estepa, Rachati, Rechino, Safrawi, Salgar Redondo, Salonenque, Sant Agostino, Sayfi, Sevillana de Abla, Sevillenca, Temprano, Uovo di Piccione, Uslu, and Verdial de Cádiz. |
| Susceptible (S) | 83 | Abbadi Abou Gabra-84, Abbadi Shalal, Abou Kanani, Adramitini, Alameño Blanco, Alameño de Cabra, Alameño de Montilla, Amargoso, Amygdalolia Nana, Argudell, Ascolana Tenera, Asnal, Ayvalik, Barri, Blanqueta, Carolea, Castellana, Chorreao de Montefrío, Cipressino, Cirujal, Cordobés de Arroyo de la luz, Cordovil de Castelo Branco, Cornezuelo de Jaén, Cornicabra, Doebli, Dulzal, Escarabajillo, Escarabajuelo de Atarfe, Escarabajuelo de Posadas, Figueretes, Galega Vulgar, Gemlik, Gordal de Granada, Gordal de Hellín, Gordal de Vélez Rubio, Grosal Vimbodí, Izmir Sofralik, Jlot-841, Kaesi, Kalamon, Kolybada, Lechín de Sevilla, Lentisca, Levantinka, Macho de Jaén, Mahati-846, Manzanilla de Piedra Buena, Manzanilla de Agua, Manzanilla de Sevilla, Manzanilla Prieta, Mastoidis, Mawi, Mollar Basto, Mollar de Cieza, Morona Negral de Sabiñan, Negrillo de Estepa, Negro del Carpio, Nevadillo Blanco de Jaén, Nevado Basto, Nevado Rizado, Olivo de Mancha Real, Pajarero, Perafort, Pico Limón de Grazalema, Picual de Almería, Polinizador, Racimal, Shami, Sorani, Tempranillo de Yeste, Torcio de Huelma, Toruno, Varudo, Vera, Verdal de Manresa, Verdala, Verdale, Verde Verdelho, Verdial de Badajoz, Verdial de Huévar, Verdiell, and Zarza. |
| Moderately susceptible (MS) | 66 | Abou Satl Mohazam, Arbequina, Arroniz, Azulejo, Barnea, Beyaz Yaglik, Bodoquera, Caballo, Cañivano Negro, Carrasquenho de Elvas, Carrasqueño de Alcaudete, Carrasqueño de la Sierra, Carrasquillo, Cerezuela, Changlot Real, Chorruo, Çobrancosa, Cordovil de Serpa, Cornicabra de Jerez, Cornicabra-1, Domat, Dwarf D, Erbek Yaglik, Escarabajuelo de Úbeda, Gaydoyrelia, Genovesa, Habichuelero de Grazalema, Itrana, Kelb et Ter, Khashabi, Kiraz, Klon-14-1081-1, Klon-14-1081-2, Konservolia, Lastovka, Lechín de Granada, Maarri, Majhol-1059, Manzanilla Cacereña, Manzanilla de Abla, Manzanilla del Piquito, Mari, Masabi, Mission, Moojeski, Morrut, Myrtolia, Negrillo de Arjona, Oblica, Olea ferruginea, Olivo de Maura, Picholine, Plementa Bjelica, Pulazeqin, Rapasayo, Redondilla de Logroño, Reixonenca, Royal de Calatayud, Royal de Cazorla, Royal de Sabiñan, Sabatera, Sandalio, Tanche, Toffahi, Valanolia, Villalonga, and Vinyols. |
| Resistant (R) | 61 | Abbadi Abou Gabra-10, Acebuche de Caravaca, Alfafara, Aloreña de Iznalloz, Arbosana, Athalassa, Beladi, Belluti, Bent al Kadi, Biancolilla, Bical, Buga, Buidiego, Canetera, Carrasqueño de Jumilla, Carrasqueño de Porcuna, Chalkidikis, Chemlal de Kabilye, Chemlali, Chetoui, Coratina, Corralones de Andújar, Curivell, Datilero, Dokkar, Dolce, Elmacik, Enagua de Arenas, Fishomi, Grit Eytini, Grossanne-67, Joanenca, Kalokerida, Kotruvsi, Leccino, Llumeta, Majhol-1013, Majhol-152, Manzanilla de Hellín, Manzanilla de Montefrío, Manzanilla de San Vicente, Maurino, Memecik, Mixani, Moraiolo, Patronet, Pecoso, Picholine Marocaine, Pico Limón, Picual, Real Sevillana, Redondilla de Grazalema, Sevillano de Jumilla, Shengue, Sinop, Sollana, Vallesa, Vaneta, Verdial de Vélez-Málaga, Zaity, and Zard. |
| Altamente resistente (AR) | 32 | Ayrouni, Azul, Bosana, Callosina, Caninese, Crnica, Dolce Agogia, Empeltre, Frantoio, Frantoio A. Corsini, Grappolo, Istarska Bjelica, Kan Çelebi, Kato Drys, Koroneiki, Mavreya, Megaritiki, Menya, Ouslati, Pendolino, Pequeña de Casas Ibañez, Perillo de Jaén, Piñonera-76, Racimal de Jaén, Rosciola, Royal de Calatayud-4, Selvatico, Toffahi-1000, Ulliri i Bardhe i Ti, Ulliri i Kuq, Wardan, and Zalmati. |
* Fuente: Moral et al., 2017.
Un aspecto poco conocido de la resistencia genética es la sensibilidad varietal al deterioro de la calidad del aceite. Recientemente, se ha demostrado que para algunas variedades no hay correspondencia entre la susceptibilidad a la podredumbre del fruto y el deterioro de la calidad del aceite. Es el caso de la variedad Arbequina, moderadamente susceptible al síndrome de podredumbre del fruto, en comparación con ‘Hojiblanca’ que es altamente susceptible, pero ‘Arbequina’ es mucho más sensible que ‘Hojiblanca’ al deterioro del aceite (Romero et al., 2021). Esta elevada sensibilidad de ‘Arbequina’ al deterioro de la calidad del aceite, junto a su cultivo en suelos ácidos más favorables para la enfermedad, y la recolección temprana, que coincide con temperaturas más elevadas, parecen la causa principal de la emergencia de la AO en las plantaciones en seto de Portugal y del suroeste de España.
Finalmente, en lo que respecta a la resistencia, hay que destacar que los nuevos genotipos procedentes del programa de mejora de olivo de Córdoba, también está siendo evaluados por su resistencia a los tres “repilos” (repilo, emplomado y antracnosis), ya que los parentales utilizados en los cruzamientos incluyen resistencia a alguna de estas enfermedades (Moral et al., 2015). Por ello, cabe esperar que en un futuro no muy lejano estén disponibles nuevos genotipos con un mayor nivel de resistencia a la antracnosis que ayuden a mitigar la emergencia de esta enfermedad en el cultivo en seto.
Control químico
Los tratamientos preventivos con fungicidas cúpricos constituyen una práctica habitual para el control de la AO. Suelen aplicarse al final del verano o comienzo del otoño, repitiendo las aplicaciones durante el otoño en función de las condiciones ambientales. Debido a la rapidez de multiplicación del patógeno, el crecimiento de las epidemias es exponencial, pasando de incidencias inferiores al 0,1% a más del 50% en pocas semanas, lo que requiere de un seguimiento minucioso de los primeros síntomas o la utilización de sistemas de predicción de epidemias (Romero et al., 2022).
Otro aspecto limitante del control químico es la escasez de los fungicidas disponibles para su aplicación en otoño, por su proximidad a la cosecha y su posible liposolubilidad. De hecho, los únicos productos autorizados actualmente son los productos cúpricos y algunas estrobilurinas, estas últimas en una sola aplicación otoñal. La reciente reducción de cobre en el olivar hasta un máximo de 4 kg de Cu/ha-año está limitando notablemente las posibilidades de control de la AO (Roca et al., 2017), siendo, por tanto, otro de los factores determinantes de la emergencia de la enfermedad.
Control biológico
Actualmente, no hay productos biológicos específicos para el control de la AO en el olivar. No obstante, ante la falta de fungicidas eficaces y la preocupación del sector por las pérdidas ocasionadas por esta enfermedad, en el grupo de Patología Agroforestal se han evaluado numerosos microorganismos habitantes de las hojas de olivo y diversos productos naturales por su eficacia contra el patógeno o contra la enfermedad en condiciones controladas. En estos estudios destacaron dos especies bacterianas, Curtobacterium flaccufaciens y Paenibacillus polymyxa, y una cepa del hongo endófito Aureobasidium pullulans (Segura, 2003), así como la escasa o nula eficacia de diversos extractos vegetales (Moral et al., 2018). Posteriormente, se han realizado estudios similares por varios grupos de investigación en Argentina, Italia y Portugal, demostrando la eficacia en condiciones controladas de numerosos microorganismos, como especies bacterianas de los géneros Bacillus y Pseudomonas, diversos hongos endófitos y epífitos (Aureobasidium pullulans, Fusarium spp., Trichoderma spp.) y varias levaduras y extractos vegetales (Trapero et al., 2021). Sin embargo, la eficacia de estos productos en condiciones de campo todavía no ha sido contrastada, por lo que no existen productos comerciales registrados para el control de la AO.
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