Nematodos fitoparásitos del olivo
Meloidogyne spp., Pratylenchus spp., Heterodera mediterranea, Helicotylenchus spp.
Categoría
Resumen
Los nematodos fitoparásitos infectan y pueden ocasionar enfermedades en el olivo. Las enfermedades más graves son causadas por los nematodos noduladores de las raíces (Meloidogyne spp.). Estos nematodos inducen nódulos en las raíces que interfieren con la absorción de agua y nutrientes. Otros nematodos fitoparásitos que también pueden afectar al olivo son: Pratylenchus spp., Heterodera mediterranea, Helicotylenchus spp., etc. La presencia de estos nematodos en la parcela no indica que induzcan una reducción en la producción, para lo cual, los niveles de nematodos fitoparásitos deben sobrepasar un “umbral de daño” para causar disminuciones del crecimiento y cosecha. Actualmente, la intensificación del cultivo con el riego, altas densidades de plantación, y la utilización de suelos no dedicados a la olivicultura (p. ej. antiguas parcelas de producción de hortalizas) pueden incrementar la incidencia y daño de algunas especies de nematodos fitoparásitos, al mejorar las condiciones para su reproducción (humedad en el suelo, raíces en continuo crecimiento, alta concentración de nutrientes en los tejidos, etc.). Las estrategias de control son limitadas por no haber nematicidas autorizados en olivo y la ajustada rentabilidad del cultivo. La estrategia más importante es evitar la introducción de nematodos fitoparásitos de otras parcelas mediante movimiento de suelo o erosión de parcelas infestadas, suelo adherido a la maquinaria y otros utensilios, o la presencia de planta de vivero infectada. Se discuten varias estrategias de control una vez el nematodo problema está infestando la parcela.
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Los nematodos son organismos eucariotas pluricelulares, caracterizados por ser animales invertebrados, de origen acuático, vermiformes y no segmentados. Es uno de los tipos de organismos más abundantes de la fauna del suelo y están ampliamente distribuidos en todos los suelos naturales y cultivados del mundo (incluso de la Antártida). Los nematodos fitoparásitos suponen alrededor del 10-20% de los nematodos totales de las muestras de suelo en ambientes naturales (pueden existir excepciones en que se encuentren a densidades más altas). Por lo tanto, los desequilibrios poblacionales de este grupo de nematodos son los que causan enfermedad en las plantas, incluido el olivo (Fig. 1). Actualmente, se han citado alrededor de 250 especies de nematodos fitoparásitos en la rizosfera del olivo (Ali et al., 2014; Archidona-Yuste et al., 2019), pero para la mayoría de ellos el olivo es un huésped ocasional o alternativo en el caso de la ausencia de otras plantas huéspedes (generalmente adventicias).
Los daños generalmente están relacionados con las densidades de población de nematodos fitoparásitos iniciales (generalmente alguna especie problema). La densidad máxima de población de una especie problema que puede soportar una planta sin que se aprecien reducciones de producción se denomina “umbral de daño” o “límite de tolerancia”. A medida que se incrementan las densidades de población iniciales, las pérdidas de producción se acentúan alcanzando la mínima producción. La determinación de la relación entre las densidades poblacionales y las pérdidas de producción es indispensable para diseñar estrategias de control. Hay que tener en cuenta que los daños en las plantas están también relacionados con factores climáticos (sequía, altas temperaturas, el riego también aumenta la conductividad del suelo para estas enfermedades, etc.), edad de la planta (plantas pequeñas son más susceptibles a los daños) y la susceptibilidad del cultivo o cultivar (cultivares más sensibles, tolerantes o resistentes). La utilización de nuevas tierras con otros usos (p. ej. zonas dedicadas a la producción de hortícolas) y la intensificación del cultivo del olivo, como el regadío, abonado excesivo, elevada densidad de raíces, y la intensa mecanización (dispersión de nematodos) pueden aumentar la extensión de los daños y el aumento de la superficie afectada respecto al cultivo en secano.
Se ha estudiado la interacción de nematodos fitoparásitos y los daños ocasionados por Verticillium dahliae en olivo. Los resultados son dispares dependiendo de la especie de nematodo y del patotipo de V. dahliae. Lamberti et al. (2001) no observaron un incremento en la severidad de la verticilosis al inocularse conjuntamente Meloidogyne incognita o Pratylenchus vulnus con V. dahliae (patotipo no-defoliante) en los cultivares Leccino y Pendolino, mientras que Saeedizadeh et al. (2003, 2009) observaron un aumento de los síntomas utilizando el patotipo no-defoliante. No se ha detectado un incremento de síntomas con la inoculación del patotipo defoliante en plantas infectadas con M. javanica (Palomares-Rius, no publicado), también debido a la rápida muerte de las plantas de olivo en maceta. No se ha observado la rotura de la resistencia en acebuches resistentes a V. dahliae (patotipo defoliante) por la coinfección con M. javanica (Palomares-Rius et al., 2016). El daño de los nematodos también puede verse incrementado por la interacción con otros microorganismos oportunistas o patógenos del suelo que producen un incremento de los daños (p. ej. podredumbre de raíces). Algunos nematodos fitoparásitos pueden ser vectores de virus vegetales (nepovirus).
Las diferentes especies de nematodos fitoparásitos pueden ser muy similares entre sí desde un punto de vista morfológico, sin embargo, pueden presentar importantes diferencias fitopatológicas, por este motivo es importante determinar exactamente que especies problemáticas tenemos en nuestra parcela. Así también algunas especies pueden presentar un elevado número de huéspedes alternativos, mayor supervivencia, sensibilidad a nematicidas u otras medidas de control. Para elegir medidas de manejo efectivas, se debe realizar un análisis nematológico del suelo (y/o raíces en el caso de estar implantado el cultivo), para determinar las especies presentes y sus niveles. Actualmente, las técnicas moleculares complementan los métodos clásicos de identificación y permiten determinar las especies presentes, incluso en estadios que son difíciles de identificar las especies, como son huevo, machos, o juveniles.
A continuación, se describen las principales enfermedades causadas por nematodos fitoparásitos en el cultivo del olivo. Generalmente sistemas más intensivos (olivo en superintensivo) suelen tener unos problemas más específicos de nematodos (Meloidogyne spp.), en comparación a olivar de secano. Generalmente, la gravedad de la enfermedad es mayor en suelos arenosos puesto que este tipo de suelo favorece el incremento poblacional, aunque, los nematodos pueden causar daño en cualquier tipo de suelo. Así también la temperatura del suelo es el principal factor ambiental del ciclo vital del nematodo, ya que condiciona el desarrollo embrionario del huevo, la eclosión de los juveniles, la invasión o parasitismo de las raíces, el desarrollo evolutivo de los estadios juveniles y el número de generaciones por cultivo o periodo vegetativo. Los periodos más sensibles del cultivo, son la plantación y los momentos de stress (sequía), al ser la planta pequeña, con pocas raíces y/o tener las raíces dañadas por nematodos que dificulten la absorción de agua y nutrientes. Las situaciones de replante o doblados son especialmente peligrosas. Árboles adultos con buenas condiciones de humedad y abonado pueden tolerar niveles superiores de nematodos fitoparásitos que plantones.
Nematodos noduladores de la raíz (Meloidogyne spp.)
Son nematodos endoparásitos sedentarios. El ciclo vital consta de huevo, cuatro estadios juveniles y adultos (machos y hembras). La hembra se encuentra dentro de nódulos en la planta (el macho abandona la raíz y no se alimenta) y deposita los huevos en una matriz gelatinosa en la parte posterior de la hembra. Esta matriz gelatinosa protege los huevos de factores externos como sequías o depredadores (Fig. 2). La primera muda tiene lugar dentro del huevo del cual eclosiona el juvenil de segundo estadio (J2). Esta es la única fase móvil e infectiva, el juvenil busca activamente las raíces de las plantas huéspedes y es la más sensible a la mayoría de nematicidas. Los J2s localizan la raíz de la planta y penetran por la zona de elongación, justo detrás de la cofia, migran entre los espacios intercelulares del parénquima cortical hasta alcanzar el cilindro vascular donde establecen un sitio de alimentación constituido por varias células gigantes multinucleadas (con núcleos y nucléolos hipertróficos resultantes de varias cariocinesis sin citocinesis). El nematodo se vuelve sedentario una vez inducido el sitio de alimentación. Los machos abandonan la raíz y no se alimentan. Los nematodos tienen que interaccionar continuamente con la planta para inducir el sitio de alimentación y el nódulo. Una hembra deposita entre 500 y 1500 huevos y puede haber varios ciclos durante los periodos de crecimiento del olivo, si las condiciones son favorables. La presencia de nódulos de las raíces es la principal sintomatología asociada a esta enfermedad, junto con un escaso crecimiento, amarilleces y productividad. Estos nematodos afectan a la planta por su parasitismo y por la interferencia que provoca el sitio de alimentación y los nódulos al flujo de agua y sales minerales. Por este motivo, los daños son más acusados en condiciones de sequía. La presencia de estos nematodos está muy asociada al uso de parcelas destinadas a cultivos intensivos anteriores (p. ej. hortícolas, Prunus spp.) y pueden provocar importantes pérdidas, principalmente en plantones. Árboles adultos pueden tolerar el daño, aunque reduciendo la productividad.
Se han identificado 7 especies parasitando olivo (M. arenaria, M. baetica, M. incognita, M. javanica, M. hapla, M. oleae y M. lusitanica) (Ali et al., 2014; Archidona-Yuste et al., 2018). Sin embargo, las tres especies más frecuentes son M. incognita, M. javanica y M. arenaria. Los síntomas de la enfermedad se caracterizan por una reducción del crecimiento de la planta, amarilleces, y la presencia de nódulos en las raíces. El número de plantas con nódulos, su ubicación y abundancia en el sistema radical aportan información sobre la incidencia y severidad de la enfermedad (Fig. 2). La prevalencia en Andalucía es del 6,6% en olivo cultivado y del 6,5% olivo silvestre, siendo la especie más prevalente M. javanica, aunque también se han detectado M. incognita, M. arenaria, M. hapla, M. baetica y M. oleae (Archidona-Yuste et al., 2008). La especie más prevalente (M. javanica) también es la más patógenica, se han detectado reducciones del crecimiento del tallo principal del 37,6% y 10,7% con inoculaciones de 0,1 y 12.8 juveniles de segundo estadio/cm3 suelo de M. javanica y M. incognita, respectivamente, en comparación con las plantas no inoculadas (Afshar et al., 2014). Niveles de tolerancia para M. javanica para el cultivares FS 17 y el patrón DA 12 I cultivadas en invernadero se establecieron a 0.49 y 0.61 juveniles de segundo estadio/g de suelo, respectivamente. Todos los cultivares españoles son susceptibles, con diferentes niveles de capacidad reproductiva para M. javanica (Palomares-Rius et al., 2019).
Otros nematodos fitoparásitos pueden causar daño en olivo en condiciones específicas de altos niveles poblacionales en el suelo.
Nematodos lesionadores de la raíz (Pratylenchus spp.) (Fig. 3A-B)
Estos nematodos son endoparásitos migratorios que se alimentan migrando intracelularmente en la raíz. Todos los estadios fuera del huevo (juvenil segundo estadio hasta adulto) son infectivos y pueden entrar y salir de la raíz. Esta migración y alimentación provoca la destrucción de tejidos que pueden ser invadidos por otros patógenos oportunistas del suelo. Las raíces suelen presentar necrosis. Varias especies pueden alimentarse del olivo y otras especies leñosas, pero solo dos especies pueden provocar daños importantes y causar enfermedad (P. vulnus y P. penetrans). Pratylenchus penetrans es menos frecuente en España, predominando en climas templados y presenta un amplio rango de hospedadores, mientras que P. vulnus está más asociado a un clima mediterráneo y a plantas leñosas (Fig. 3). Los daños generalmente están asociados en plantones y en situaciones de replante. Hay una respuesta variable de patogenicidad dependiendo de las poblaciones del nematodo. Pratylenchus penetrans y P. vulnus no inducen ningún síntoma macroscópico en las raíces o en hojas a niveles moderados en olivo. Plantas de vivero ‘Manzanilla’ infectadas con P. vulnus presentaron una defoliación parcial y pesaron un 42% menos que las plantas control (Lamberti y Baines, 1969).
Nematodos anillados (Criconemoides xenoplax y otros géneros de criconematidos) (Fig 3C-E)
La especie más prevalente, que afecta a otros cultivos leñosos (Prunus spp.) es Criconemoides xenoplax. Otros géneros también se han citado parasitando al olivo, como Ogma rhombosquamatum. Estas nematodos se caracteriza por presentar gruesos anillos en la cutícula y generalmente están muy asociados a suelos arenosos.
Nematodos formadores de quistes (Heterodera mediterranea) (Fig. 4A-D)
Estos nematodos se caracterizan porque la hembra forma quistes con huevos en su interior. Son especies muy especializadas en sus huéspedes. Heterodera mediterranea parasita a olivo, lentisco y pistacho y está presente en España (Castillo et al., 1999). En estudios en maceta con inoculaciones de 10000 huevos ocasionaron pérdidas de crecimiento en plantones de olivo en maceta del cultivar Arbequina, pero no en olivos del cultivar Picual (Castillo et al., 1999; Castillo et al., 2002). Está presente en España, principalmente en suelos arenosos.
Nematodos reniformes (Rotylenchulus spp.) (Fig. 4E, F)
Nematodos reniformes (Rotylenchulus spp.) son semiendoparásitos de las raíces de plantas herbáceas y leñosas, principalmente en regiones tropicales y subtropicales del mundo. Tres Rotylenchulus species (R. macrodoratus, R. borealis (=R. macrosoma, y R. reniformis) pueden parasitar al olivo (Vovlas et al., 1976; Castillo et al., 2003). Rotylenchus borealis y R. reniformis están presentes en España.
Otros nematodos
Tylenchulus semipenetrans (nematodo de los cítricos) también ha sido citado infectando olivos (biotipo Citrus) en California, Chile e Italia (Lamberti et al., 1976; McKenry, 1994), pero no se ha detectado este biotipo infectando olivos en España. Nematodos del género Helicotylenchus son frecuentemente encontrados parasitando raíces de olivo y a altos niveles en el suelo (Fig. 4G). Pueden adoptar posiciones de semiendoparásito cuando se alimentan de raíces finas de olivo (Fig. 4H). Se han observado reducciones del crecimiento del 78% con inoculaciones de 1000 individuos de H. dihystera en experimentos con condiciones controladas (Diab et al., 1968). También se han detectado disminuciones de crecimiento en parcelas comerciales con plantones en suelos infestados con H. microlobus a 40,8 nematodos/cc de suelo en Cáceres (Palomares-Rius, comunicación personal). Posiblemente por su prevalencia e incidencia en altas densidades pueden producir daños, sin embargo, no está estudiada claramente su patogenicidad en olivo (Palomares-Rius, comunicación personal). Nematodos de los géneros Xiphinema y Longidorus, son nematodos grandes (2-4 mm) (Fig. 4I) pueden alimentarse del olivo y causar daños, pero por lo que son importantes es por ser algunas especies vectores de algunos nepovirus que pueden afectar al olivo. La especie más prevalente es X. pachtaicum en los olivares andaluces (Fig. 4I) y existe una gran diversidad de estas especies en el olivar (Archidona-Yuste et al., 2016a; Archidona-Yuste et al., 2016b).
El control Integrado de Nematodos implica la utilización combinada, secuencial o simultanea de todas las medidas de control disponibles. No es una mera suma de medidas, sino de la integración de éstas. La toma de decisiones debe estar basada en el conocimiento e información disponibles acerca de las características del patosistema en cuestión. Muchas de las medidas que se van a indicar, no erradican los nematodos problema, pero si reducen sus niveles y la suma de varias puede mantener los nematodos en niveles inferiores al umbral de daño.
Las medidas para bajar las densidades de nematodos del suelo a niveles no patogénicos para el cultivo, se basan en:
- Medidas preventivas.
- Medidas para reducir la densidad de inóculo inicial.
- Medidas para limitar la reproducción de nematodos.
Medidas preventivas
Evitar la entrada de nematodos fitoparásitos en la parcela es la medida más eficiente de control, ya que una vez establecida una población de la especie problema, es muy difícil erradicarla, y ya se deberían establecer medidas para manejar los niveles poblacionales de la especie hasta niveles por debajo del umbral de daño. La elevada mecanización del cultivo (sino se llevan precauciones de limpieza de suelo adherido) pueden llevar a la introducción accidental de nematodos de otras parcelas con problemas.
Entre las medidas más importantes están:
- Uso de plantones libres de nematodos y nepovirus. La ausencia de algunos nematodos y nepovirus en el material de plantación está claramente definido por la legislación. Sin embargo, se deben revisar y evitar plantones con raíces dañadas o con nódulos, etc.
- Evitar la entrada accidental mediante el suelo adherido a la maquinaria agrícola, movimiento de tierras, botas, etc. También se debe evitar dentro de la parcela diseminar rodales anteriores con problemas de nematodos en el laboreo, y se deben realizar al final. La dispersión de los nematodos es de alrededor de 1 metro al año, sin embargo, la dispersión por otros medios (humanos) puede ser muy superior en la parcela.
- Evitar sedimentos por escorrentía o agua de riego que nos pueden introducir individuos de especies problemas en la parcela. Se observa una prevalencia importante de Meloidogyne spp. en parcelas en zonas inundables del valle del Guadalquivir.
Una vez introducido el/los nematodos problema en la parcela se deben evitar altos niveles de estos antes de la plantación/replantación de un olivar. Las plantas pequeñas en la parcela con altos niveles de nematodos tienen una menor tolerancia al daño ocasionado por estos, por la situación de estrés en la que están y la alta densidad de nematodos afectando a pocas raíces. Plantas adultas en buenas condiciones vegetativas pueden tolerar niveles más altos de nematodos en el suelo. Hay diversas medidas que se pueden implementar en el cultivo:
Medidas culturales
Medidas culturales como el barbecho, control de plantas adventicias (que pueden multiplicar y ser reservorios de algunos nematodos), cultivos trampa, plantas antagonistas, rotaciones con cultivos no huésped o huéspedes pobres, etc., pueden ser efectivas para reducir la densidad inicial antes de la plantación, sin embargo, se debe conocer claramente cuáles son las especies problema que están presentes en la parcela (en algunos casos con infestaciones multiespecíficas y con variabilidad patogénica) para elegir y diseñar la mejor estrategia respecto a su ecología y ciclo de vida. Por ejemplo, la rotación se debe elegir muy bien con especies con un amplio rango de huéspedes como Meloidogyne spp., Pratylenchus spp. (P. penetrans vs. P. vulnus), Helicotylenchus spp. Sin embargo, si se conoce claramente la especie problema se pueden elegir cultivos apropiados, por ejemplo P. penetrans presenta un amplio rango de huéspedes alternativos, mientras que P. vulnus se multiplica principalmente en plantas leñosas. La eliminación de raíces (y/o tratamiento con herbicida después de la cosecha) del cultivo anterior disminuye la supervivencia de nematodos que se alimenten sobre el olivar.
Medidas físicas
Herramientas como la solarización y la biofumigación con las cuales se incrementan las temperaturas del suelo y se favorece la producción de gases tóxicos para los nematodos pueden reducir las densidades iniciales de nematodos fitoparásitos, otros patógenos y malas hierbas. Sin embargo, son medidas caras (láminas de plástico gruesas, incorporación de materia orgánica, etc.) y no son viables económicamente en el cultivo del olivo. Otras medidas pueden ser la aplicación de vapor de agua mediante maquinaría especializada, aunque no es común encontrar este tipo de maquinaria actualmente y generalmente presenta un coste alto.
Control químico
Actualmente no hay ningún nematicida autorizado en España para aplicarse en olivo. El ozono se está aplicando en algunos casos como nematicida, sin embargo, se necesitan más estudios para garantizar su efecto como nematicida.
Medidas para limitar la reproducción de nematodos
Esta es la última línea de herramientas disponibles, y es importante incidir que las anteriores son las más importantes para reducir pérdidas importantes en el cultivo.
Cultivares-portainjertos resistentes
Esta es una de las medidas más efectivas, económicas y respetuosas para el medio ambiente. Sin embargo, solo hay estudios dispersos que muestran resistencia a algunas especies de Meloidogyne en algunos cultivares. ‘Manzanillo’ and ‘Ascolano’ presentan resistencia a M. arenaria y M. hapla (Lamberti et al., 1969). ‘Leccino’ y ‘Yusti’ son resistentes a M. javanica y ‘Coratina’ es resistente a M. incognita y M. javanica (Sasanelli et al., 1997). El olivo silvestre DA 12 I se mostró moderadamente resistente a M. incognita, M. javanica y resistente a Xiphinema index (Sasanelli et al., 2002) Los cultivares españoles son susceptibles, aunque con diferentes factores de multiplicación de los nematodos. ‘Gordal sevillana’, ‘Hojiblanca’ y ‘Manzanilla de Sevilla’ tienen factores de reproducción (nematodos finales/nematodos inoculados) entre 7 y 9, mientras que ‘Arbequina’, ‘Ayvalik’, ‘Koroneiki’, ‘Lechín de Sevilla’, ‘Picual’ o ‘Sikitita’ los factores de reproducción fueron entre 2 y 3 en experimentos en maceta (Palomares-Rius et al., 2019). Recientemente se han detectado resistencias en Olea europaea subsp. cerasiformis (genotipo W147) y en olivo silvestre (O. europaea subsp. europaea var. sylvestris) (genotipo W224) a M. javanica con diferentes niveles de resistencia, con resistencia fuerte en ‘W147’ (factor de reproducción = 0.0003) y resistencia moderada en W224 (Rf = 0.79) (Palomares-Rius et al., 2019). La reacción de defensa de ‘W147’ frente a M. javanica mostró un fuerte aumento de compuestos fenólicos pero ninguna reacción de hipersensibilidad (Palomares-Rius et al., 2019). La respuesta de resistencia de los cultivares a otros nematodos esta escasamente estudiada.
Agentes protectores y de control biológico
Existen microorganismos que interaccionan con las plantas y pueden mejorar la respuesta defensiva y la tolerancia de la planta frente a los nematodos fitoparásitos, mientras que hay otros microorganismos que pueden atacar y alimentarse de nematodos fitoparásitos.
Las micorrizas pueden mejorar la capacidad defensiva de la planta mediante mecanismos de sensibilización de la respuesta defensiva de la planta (“priming”), por la cual la planta expresa mecanismos de defensa más potentes cuando ha sido inoculada con micorrizas en comparación a la respuesta defensiva sin micorrizas. También se han observado interacciones con la microbiología del suelo (interacción con agentes de biocontrol) y de repulsión de los nematodos en plantas inoculadas con micorrizas. Se han obtenido disminuciones del daño (nodulación) y la multiplicación de Meloidogyne spp. en plantas micorrizadas frente a plantas no micorrizadas (Castillo et al., 2006). Adicionalmente, las plantas micorrizadas soportan mejor las condiciones de estrés de la planta (sequía, nutrición, etc.) por lo que pueden ser más tolerantes a los daños causados por los nematodos fitoparásitos. Muchas de estas inoculaciones con micorrizas están integradas dentro del manejo convencional en muchos viveros de olivo.
Los agentes de biocontrol son variados, con una ecología específica, y pueden estar presentes o no en la parcela, y ser específicos de algunos grupos de nematodos. Muchos de estos agentes de control biológico pueden sobrevivir en la parcela como saprofitos, y necesitan un cierto nivel de nematodos en el suelo para activarse sus mecanismos de parasitismo y biocontrol. Muchos de ellos pueden activar la respuesta defensiva de la planta y favorecer el crecimiento. En muchos casos, la aplicación de un agente de biocontrol comercial en campo no significa que sea efectivo, ya que puede no colonizar el suelo y/o la planta y se debe determinar la eficacia con análisis nematológicos. Las cubiertas vegetales pueden mejorar las características del suelo y su biología, favoreciendo la aparición de agentes de biocontrol. Sin embargo, no está claramente estudiado si las cubiertas, por ellas mismas, pueden llegar a controlar infecciones fuertes de algún nematodo fitoparásito a corto plazo. Los diferentes agentes de biocontrol se pueden clasificar en (Topalović et al., 2020):
- Hongos formadores de trampas: estos hongos habitan el suelo como saprofitos, pudiendo formar distintos tipos de trampas con diversas estructuras anatómicas (anillos, hifas adhesivas, etc.) con las que atrapan nematodos y se alimentan de ellos. Los géneros más importantes son Arthrobothrys, Dactylellina, Drechsierella, y Mortierella.
- Hongos endoparásitos: los conidios/zoosporas estos hongos penetran las cutículas de los nematodos, produciendo la muerte de estos. Los géneros más importantes son Haptocillium, Hirsutella, y Catenaria.
- Hongos parásitos de huevos y hembras: suelen ser más específicos de algunos tipos de nematodos sedentarios (p.e. Meloidogyne). Los géneros más importantes son Pochonia, Purpureocillium, Dactylella, Nematophthora, y Trichoderma.
- Bacterias endoparásitas. La más importante es el género Pasteuria, con diferentes especies especializadas en diversos tipos de nematodos.
- Bacterias parásitas oportunistas y formadoras de cristales: Algunas especies de Bacillus tienen estas características.
- Rizobacterias: Producen toxinas o compuestos orgánicos volátiles. Algunas son inductoras de resistencia sistémica en la planta. Los géneros más importantes son Pseudomonas, Rhizobium, Streptomyces, Lysobacter, Arthrobacter, y Varivorax.
Los muestreos para determinar las especies de nematodos fitoparásitos van a depender del momento de la plantación (si van a ser antes de la plantación o con plantas en la parcela). Otros factores que se deben conocer para determinar el número de muestras son el tamaño de la parcela y homogeneidad, rodales presentes en el cultivo, la historia de la parcela (cultivos anteriores, para saber si tenemos tener algunos problemas de nematodos, p.e. Meloidogyne spp. en cultivos hortícolas) y el tipo de suelo. Generalmente con una muestra cada 2-3 ha, si la parcela es muy homogénea es suficiente, pero si la parcela tiene diferentes historiales o tipos de suelos, se debe, realizar un muestreo independiente por cada historial o tipo de suelo. Los nematodos presentan una distribución agregada (rodales), por lo que el muestreo debe ser suficiente amplio para detectarlos.
La muestra consiste en varias submuestras que se mezclan en una muestra homogénea. Esta muestra se debe enviar a un laboratorio de diagnóstico para su análisis, bien etiquetada y enviarlas en el menor tiempo posible. La condición del suelo puede dificultar el tipo de extracción (suelo seco, contenido excesivo de materia orgánica, etc.) y existen diferentes tipos de extracciones para diferentes tipos de nematodos. Es aconsejable eliminar los primeros centímetros de suelo y se debe muestrear el suelo donde se localicen las raíces activas de los cultivos (alrededor de los 10-40 cm de profundidad). En el caso de que se precise la extracción de las raíces (nódulos de Meloidogyne, raíces necrosadas por Pratylenchus spp.), se pueden incluir dentro de la muestra de suelo para su extracción y análisis.
Muestreos preplantación sin problemas en cultivos anteriores
Se debe realizar entre 30-60 catas por hectárea. Se deben mezclar estas submuestras en una muestra y una cantidad de la muestra combinada es la que se envía al servicio de diagnóstico.
Muestreos en plantaciones sin problemas
Se deben realizar entre 30-60 catas por hectárea. Cada planta de olivo puede ser una submuestra (cata), se debe muestrear debajo de la copa del olivo, y cada olivo en una dirección de cardinal diferente. El muestreo se debe realizar donde se localizan las raíces activas y esto, a su vez, puede depender de la distribución del riego en la parcela. Estas submuestras se deben combinar en una muestra.
Muestreos plantaciones con rodales
En el caso de que existan viñedos con vides con menor crecimiento en rodales (distribución agregada) o daños siguiendo las líneas de trabajo del tractor en la parcela. Se debe obtener una muestra (combinación de varias submuestras) de dentro del rodal y otra muestra (combinación de varias submuestras) fuera del rodal. La cuantificación de los nematodos fitoparásitos dentro y fuera del rodal nos permitirá determinar si los daños causados están relacionados con alguna especie en concreto al relacionar los daños en las plantas con sus densidades, ya que generalmente los daños causados de los nematodos son densidad-dependientes a sus niveles en el suelo.
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Los nematodos son organismos eucariotas pluricelulares, caracterizados por ser animales invertebrados, de origen acuático, vermiformes y no segmentados. Es uno de los tipos de organismos más abundantes de la fauna del suelo y están ampliamente distribuidos en todos los suelos naturales y cultivados del mundo (incluso de la Antártida). Los nematodos fitoparásitos suponen alrededor del 10-20% de los nematodos totales de las muestras de suelo en ambientes naturales (pueden existir excepciones en que se encuentren a densidades más altas). Por lo tanto, los desequilibrios poblacionales de este grupo de nematodos son los que causan enfermedad en las plantas, incluido el olivo (Fig. 1). Actualmente, se han citado alrededor de 250 especies de nematodos fitoparásitos en la rizosfera del olivo (Ali et al., 2014; Archidona-Yuste et al., 2019), pero para la mayoría de ellos el olivo es un huésped ocasional o alternativo en el caso de la ausencia de otras plantas huéspedes (generalmente adventicias).
Los daños generalmente están relacionados con las densidades de población de nematodos fitoparásitos iniciales (generalmente alguna especie problema). La densidad máxima de población de una especie problema que puede soportar una planta sin que se aprecien reducciones de producción se denomina “umbral de daño” o “límite de tolerancia”. A medida que se incrementan las densidades de población iniciales, las pérdidas de producción se acentúan alcanzando la mínima producción. La determinación de la relación entre las densidades poblacionales y las pérdidas de producción es indispensable para diseñar estrategias de control. Hay que tener en cuenta que los daños en las plantas están también relacionados con factores climáticos (sequía, altas temperaturas, el riego también aumenta la conductividad del suelo para estas enfermedades, etc.), edad de la planta (plantas pequeñas son más susceptibles a los daños) y la susceptibilidad del cultivo o cultivar (cultivares más sensibles, tolerantes o resistentes). La utilización de nuevas tierras con otros usos (p. ej. zonas dedicadas a la producción de hortícolas) y la intensificación del cultivo del olivo, como el regadío, abonado excesivo, elevada densidad de raíces, y la intensa mecanización (dispersión de nematodos) pueden aumentar la extensión de los daños y el aumento de la superficie afectada respecto al cultivo en secano.
Se ha estudiado la interacción de nematodos fitoparásitos y los daños ocasionados por Verticillium dahliae en olivo. Los resultados son dispares dependiendo de la especie de nematodo y del patotipo de V. dahliae. Lamberti et al. (2001) no observaron un incremento en la severidad de la verticilosis al inocularse conjuntamente Meloidogyne incognita o Pratylenchus vulnus con V. dahliae (patotipo no-defoliante) en los cultivares Leccino y Pendolino, mientras que Saeedizadeh et al. (2003, 2009) observaron un aumento de los síntomas utilizando el patotipo no-defoliante. No se ha detectado un incremento de síntomas con la inoculación del patotipo defoliante en plantas infectadas con M. javanica (Palomares-Rius, no publicado), también debido a la rápida muerte de las plantas de olivo en maceta. No se ha observado la rotura de la resistencia en acebuches resistentes a V. dahliae (patotipo defoliante) por la coinfección con M. javanica (Palomares-Rius et al., 2016). El daño de los nematodos también puede verse incrementado por la interacción con otros microorganismos oportunistas o patógenos del suelo que producen un incremento de los daños (p. ej. podredumbre de raíces). Algunos nematodos fitoparásitos pueden ser vectores de virus vegetales (nepovirus).
Las diferentes especies de nematodos fitoparásitos pueden ser muy similares entre sí desde un punto de vista morfológico, sin embargo, pueden presentar importantes diferencias fitopatológicas, por este motivo es importante determinar exactamente que especies problemáticas tenemos en nuestra parcela. Así también algunas especies pueden presentar un elevado número de huéspedes alternativos, mayor supervivencia, sensibilidad a nematicidas u otras medidas de control. Para elegir medidas de manejo efectivas, se debe realizar un análisis nematológico del suelo (y/o raíces en el caso de estar implantado el cultivo), para determinar las especies presentes y sus niveles. Actualmente, las técnicas moleculares complementan los métodos clásicos de identificación y permiten determinar las especies presentes, incluso en estadios que son difíciles de identificar las especies, como son huevo, machos, o juveniles.
A continuación, se describen las principales enfermedades causadas por nematodos fitoparásitos en el cultivo del olivo. Generalmente sistemas más intensivos (olivo en superintensivo) suelen tener unos problemas más específicos de nematodos (Meloidogyne spp.), en comparación a olivar de secano. Generalmente, la gravedad de la enfermedad es mayor en suelos arenosos puesto que este tipo de suelo favorece el incremento poblacional, aunque, los nematodos pueden causar daño en cualquier tipo de suelo. Así también la temperatura del suelo es el principal factor ambiental del ciclo vital del nematodo, ya que condiciona el desarrollo embrionario del huevo, la eclosión de los juveniles, la invasión o parasitismo de las raíces, el desarrollo evolutivo de los estadios juveniles y el número de generaciones por cultivo o periodo vegetativo. Los periodos más sensibles del cultivo, son la plantación y los momentos de stress (sequía), al ser la planta pequeña, con pocas raíces y/o tener las raíces dañadas por nematodos que dificulten la absorción de agua y nutrientes. Las situaciones de replante o doblados son especialmente peligrosas. Árboles adultos con buenas condiciones de humedad y abonado pueden tolerar niveles superiores de nematodos fitoparásitos que plantones.
Nematodos noduladores de la raíz (Meloidogyne spp.)
Son nematodos endoparásitos sedentarios. El ciclo vital consta de huevo, cuatro estadios juveniles y adultos (machos y hembras). La hembra se encuentra dentro de nódulos en la planta (el macho abandona la raíz y no se alimenta) y deposita los huevos en una matriz gelatinosa en la parte posterior de la hembra. Esta matriz gelatinosa protege los huevos de factores externos como sequías o depredadores (Fig. 2). La primera muda tiene lugar dentro del huevo del cual eclosiona el juvenil de segundo estadio (J2). Esta es la única fase móvil e infectiva, el juvenil busca activamente las raíces de las plantas huéspedes y es la más sensible a la mayoría de nematicidas. Los J2s localizan la raíz de la planta y penetran por la zona de elongación, justo detrás de la cofia, migran entre los espacios intercelulares del parénquima cortical hasta alcanzar el cilindro vascular donde establecen un sitio de alimentación constituido por varias células gigantes multinucleadas (con núcleos y nucléolos hipertróficos resultantes de varias cariocinesis sin citocinesis). El nematodo se vuelve sedentario una vez inducido el sitio de alimentación. Los machos abandonan la raíz y no se alimentan. Los nematodos tienen que interaccionar continuamente con la planta para inducir el sitio de alimentación y el nódulo. Una hembra deposita entre 500 y 1500 huevos y puede haber varios ciclos durante los periodos de crecimiento del olivo, si las condiciones son favorables. La presencia de nódulos de las raíces es la principal sintomatología asociada a esta enfermedad, junto con un escaso crecimiento, amarilleces y productividad. Estos nematodos afectan a la planta por su parasitismo y por la interferencia que provoca el sitio de alimentación y los nódulos al flujo de agua y sales minerales. Por este motivo, los daños son más acusados en condiciones de sequía. La presencia de estos nematodos está muy asociada al uso de parcelas destinadas a cultivos intensivos anteriores (p. ej. hortícolas, Prunus spp.) y pueden provocar importantes pérdidas, principalmente en plantones. Árboles adultos pueden tolerar el daño, aunque reduciendo la productividad.
Se han identificado 7 especies parasitando olivo (M. arenaria, M. baetica, M. incognita, M. javanica, M. hapla, M. oleae y M. lusitanica) (Ali et al., 2014; Archidona-Yuste et al., 2018). Sin embargo, las tres especies más frecuentes son M. incognita, M. javanica y M. arenaria. Los síntomas de la enfermedad se caracterizan por una reducción del crecimiento de la planta, amarilleces, y la presencia de nódulos en las raíces. El número de plantas con nódulos, su ubicación y abundancia en el sistema radical aportan información sobre la incidencia y severidad de la enfermedad (Fig. 2). La prevalencia en Andalucía es del 6,6% en olivo cultivado y del 6,5% olivo silvestre, siendo la especie más prevalente M. javanica, aunque también se han detectado M. incognita, M. arenaria, M. hapla, M. baetica y M. oleae (Archidona-Yuste et al., 2008). La especie más prevalente (M. javanica) también es la más patógenica, se han detectado reducciones del crecimiento del tallo principal del 37,6% y 10,7% con inoculaciones de 0,1 y 12.8 juveniles de segundo estadio/cm3 suelo de M. javanica y M. incognita, respectivamente, en comparación con las plantas no inoculadas (Afshar et al., 2014). Niveles de tolerancia para M. javanica para el cultivares FS 17 y el patrón DA 12 I cultivadas en invernadero se establecieron a 0.49 y 0.61 juveniles de segundo estadio/g de suelo, respectivamente. Todos los cultivares españoles son susceptibles, con diferentes niveles de capacidad reproductiva para M. javanica (Palomares-Rius et al., 2019).
Otros nematodos fitoparásitos pueden causar daño en olivo en condiciones específicas de altos niveles poblacionales en el suelo.
Nematodos lesionadores de la raíz (Pratylenchus spp.) (Fig. 3A-B)
Estos nematodos son endoparásitos migratorios que se alimentan migrando intracelularmente en la raíz. Todos los estadios fuera del huevo (juvenil segundo estadio hasta adulto) son infectivos y pueden entrar y salir de la raíz. Esta migración y alimentación provoca la destrucción de tejidos que pueden ser invadidos por otros patógenos oportunistas del suelo. Las raíces suelen presentar necrosis. Varias especies pueden alimentarse del olivo y otras especies leñosas, pero solo dos especies pueden provocar daños importantes y causar enfermedad (P. vulnus y P. penetrans). Pratylenchus penetrans es menos frecuente en España, predominando en climas templados y presenta un amplio rango de hospedadores, mientras que P. vulnus está más asociado a un clima mediterráneo y a plantas leñosas (Fig. 3). Los daños generalmente están asociados en plantones y en situaciones de replante. Hay una respuesta variable de patogenicidad dependiendo de las poblaciones del nematodo. Pratylenchus penetrans y P. vulnus no inducen ningún síntoma macroscópico en las raíces o en hojas a niveles moderados en olivo. Plantas de vivero ‘Manzanilla’ infectadas con P. vulnus presentaron una defoliación parcial y pesaron un 42% menos que las plantas control (Lamberti y Baines, 1969).
Nematodos anillados (Criconemoides xenoplax y otros géneros de criconematidos) (Fig 3C-E)
La especie más prevalente, que afecta a otros cultivos leñosos (Prunus spp.) es Criconemoides xenoplax. Otros géneros también se han citado parasitando al olivo, como Ogma rhombosquamatum. Estas nematodos se caracteriza por presentar gruesos anillos en la cutícula y generalmente están muy asociados a suelos arenosos.
Nematodos formadores de quistes (Heterodera mediterranea) (Fig. 4A-D)
Estos nematodos se caracterizan porque la hembra forma quistes con huevos en su interior. Son especies muy especializadas en sus huéspedes. Heterodera mediterranea parasita a olivo, lentisco y pistacho y está presente en España (Castillo et al., 1999). En estudios en maceta con inoculaciones de 10000 huevos ocasionaron pérdidas de crecimiento en plantones de olivo en maceta del cultivar Arbequina, pero no en olivos del cultivar Picual (Castillo et al., 1999; Castillo et al., 2002). Está presente en España, principalmente en suelos arenosos.
Nematodos reniformes (Rotylenchulus spp.) (Fig. 4E, F)
Nematodos reniformes (Rotylenchulus spp.) son semiendoparásitos de las raíces de plantas herbáceas y leñosas, principalmente en regiones tropicales y subtropicales del mundo. Tres Rotylenchulus species (R. macrodoratus, R. borealis (=R. macrosoma, y R. reniformis) pueden parasitar al olivo (Vovlas et al., 1976; Castillo et al., 2003). Rotylenchus borealis y R. reniformis están presentes en España.
Otros nematodos
Tylenchulus semipenetrans (nematodo de los cítricos) también ha sido citado infectando olivos (biotipo Citrus) en California, Chile e Italia (Lamberti et al., 1976; McKenry, 1994), pero no se ha detectado este biotipo infectando olivos en España. Nematodos del género Helicotylenchus son frecuentemente encontrados parasitando raíces de olivo y a altos niveles en el suelo (Fig. 4G). Pueden adoptar posiciones de semiendoparásito cuando se alimentan de raíces finas de olivo (Fig. 4H). Se han observado reducciones del crecimiento del 78% con inoculaciones de 1000 individuos de H. dihystera en experimentos con condiciones controladas (Diab et al., 1968). También se han detectado disminuciones de crecimiento en parcelas comerciales con plantones en suelos infestados con H. microlobus a 40,8 nematodos/cc de suelo en Cáceres (Palomares-Rius, comunicación personal). Posiblemente por su prevalencia e incidencia en altas densidades pueden producir daños, sin embargo, no está estudiada claramente su patogenicidad en olivo (Palomares-Rius, comunicación personal). Nematodos de los géneros Xiphinema y Longidorus, son nematodos grandes (2-4 mm) (Fig. 4I) pueden alimentarse del olivo y causar daños, pero por lo que son importantes es por ser algunas especies vectores de algunos nepovirus que pueden afectar al olivo. La especie más prevalente es X. pachtaicum en los olivares andaluces (Fig. 4I) y existe una gran diversidad de estas especies en el olivar (Archidona-Yuste et al., 2016a; Archidona-Yuste et al., 2016b).
El control Integrado de Nematodos implica la utilización combinada, secuencial o simultanea de todas las medidas de control disponibles. No es una mera suma de medidas, sino de la integración de éstas. La toma de decisiones debe estar basada en el conocimiento e información disponibles acerca de las características del patosistema en cuestión. Muchas de las medidas que se van a indicar, no erradican los nematodos problema, pero si reducen sus niveles y la suma de varias puede mantener los nematodos en niveles inferiores al umbral de daño.
Las medidas para bajar las densidades de nematodos del suelo a niveles no patogénicos para el cultivo, se basan en:
- Medidas preventivas.
- Medidas para reducir la densidad de inóculo inicial.
- Medidas para limitar la reproducción de nematodos.
Medidas preventivas
Evitar la entrada de nematodos fitoparásitos en la parcela es la medida más eficiente de control, ya que una vez establecida una población de la especie problema, es muy difícil erradicarla, y ya se deberían establecer medidas para manejar los niveles poblacionales de la especie hasta niveles por debajo del umbral de daño. La elevada mecanización del cultivo (sino se llevan precauciones de limpieza de suelo adherido) pueden llevar a la introducción accidental de nematodos de otras parcelas con problemas.
Entre las medidas más importantes están:
- Uso de plantones libres de nematodos y nepovirus. La ausencia de algunos nematodos y nepovirus en el material de plantación está claramente definido por la legislación. Sin embargo, se deben revisar y evitar plantones con raíces dañadas o con nódulos, etc.
- Evitar la entrada accidental mediante el suelo adherido a la maquinaria agrícola, movimiento de tierras, botas, etc. También se debe evitar dentro de la parcela diseminar rodales anteriores con problemas de nematodos en el laboreo, y se deben realizar al final. La dispersión de los nematodos es de alrededor de 1 metro al año, sin embargo, la dispersión por otros medios (humanos) puede ser muy superior en la parcela.
- Evitar sedimentos por escorrentía o agua de riego que nos pueden introducir individuos de especies problemas en la parcela. Se observa una prevalencia importante de Meloidogyne spp. en parcelas en zonas inundables del valle del Guadalquivir.
Una vez introducido el/los nematodos problema en la parcela se deben evitar altos niveles de estos antes de la plantación/replantación de un olivar. Las plantas pequeñas en la parcela con altos niveles de nematodos tienen una menor tolerancia al daño ocasionado por estos, por la situación de estrés en la que están y la alta densidad de nematodos afectando a pocas raíces. Plantas adultas en buenas condiciones vegetativas pueden tolerar niveles más altos de nematodos en el suelo. Hay diversas medidas que se pueden implementar en el cultivo:
Medidas culturales
Medidas culturales como el barbecho, control de plantas adventicias (que pueden multiplicar y ser reservorios de algunos nematodos), cultivos trampa, plantas antagonistas, rotaciones con cultivos no huésped o huéspedes pobres, etc., pueden ser efectivas para reducir la densidad inicial antes de la plantación, sin embargo, se debe conocer claramente cuáles son las especies problema que están presentes en la parcela (en algunos casos con infestaciones multiespecíficas y con variabilidad patogénica) para elegir y diseñar la mejor estrategia respecto a su ecología y ciclo de vida. Por ejemplo, la rotación se debe elegir muy bien con especies con un amplio rango de huéspedes como Meloidogyne spp., Pratylenchus spp. (P. penetrans vs. P. vulnus), Helicotylenchus spp. Sin embargo, si se conoce claramente la especie problema se pueden elegir cultivos apropiados, por ejemplo P. penetrans presenta un amplio rango de huéspedes alternativos, mientras que P. vulnus se multiplica principalmente en plantas leñosas. La eliminación de raíces (y/o tratamiento con herbicida después de la cosecha) del cultivo anterior disminuye la supervivencia de nematodos que se alimenten sobre el olivar.
Medidas físicas
Herramientas como la solarización y la biofumigación con las cuales se incrementan las temperaturas del suelo y se favorece la producción de gases tóxicos para los nematodos pueden reducir las densidades iniciales de nematodos fitoparásitos, otros patógenos y malas hierbas. Sin embargo, son medidas caras (láminas de plástico gruesas, incorporación de materia orgánica, etc.) y no son viables económicamente en el cultivo del olivo. Otras medidas pueden ser la aplicación de vapor de agua mediante maquinaría especializada, aunque no es común encontrar este tipo de maquinaria actualmente y generalmente presenta un coste alto.
Control químico
Actualmente no hay ningún nematicida autorizado en España para aplicarse en olivo. El ozono se está aplicando en algunos casos como nematicida, sin embargo, se necesitan más estudios para garantizar su efecto como nematicida.
Medidas para limitar la reproducción de nematodos
Esta es la última línea de herramientas disponibles, y es importante incidir que las anteriores son las más importantes para reducir pérdidas importantes en el cultivo.
Cultivares-portainjertos resistentes
Esta es una de las medidas más efectivas, económicas y respetuosas para el medio ambiente. Sin embargo, solo hay estudios dispersos que muestran resistencia a algunas especies de Meloidogyne en algunos cultivares. ‘Manzanillo’ and ‘Ascolano’ presentan resistencia a M. arenaria y M. hapla (Lamberti et al., 1969). ‘Leccino’ y ‘Yusti’ son resistentes a M. javanica y ‘Coratina’ es resistente a M. incognita y M. javanica (Sasanelli et al., 1997). El olivo silvestre DA 12 I se mostró moderadamente resistente a M. incognita, M. javanica y resistente a Xiphinema index (Sasanelli et al., 2002) Los cultivares españoles son susceptibles, aunque con diferentes factores de multiplicación de los nematodos. ‘Gordal sevillana’, ‘Hojiblanca’ y ‘Manzanilla de Sevilla’ tienen factores de reproducción (nematodos finales/nematodos inoculados) entre 7 y 9, mientras que ‘Arbequina’, ‘Ayvalik’, ‘Koroneiki’, ‘Lechín de Sevilla’, ‘Picual’ o ‘Sikitita’ los factores de reproducción fueron entre 2 y 3 en experimentos en maceta (Palomares-Rius et al., 2019). Recientemente se han detectado resistencias en Olea europaea subsp. cerasiformis (genotipo W147) y en olivo silvestre (O. europaea subsp. europaea var. sylvestris) (genotipo W224) a M. javanica con diferentes niveles de resistencia, con resistencia fuerte en ‘W147’ (factor de reproducción = 0.0003) y resistencia moderada en W224 (Rf = 0.79) (Palomares-Rius et al., 2019). La reacción de defensa de ‘W147’ frente a M. javanica mostró un fuerte aumento de compuestos fenólicos pero ninguna reacción de hipersensibilidad (Palomares-Rius et al., 2019). La respuesta de resistencia de los cultivares a otros nematodos esta escasamente estudiada.
Agentes protectores y de control biológico
Existen microorganismos que interaccionan con las plantas y pueden mejorar la respuesta defensiva y la tolerancia de la planta frente a los nematodos fitoparásitos, mientras que hay otros microorganismos que pueden atacar y alimentarse de nematodos fitoparásitos.
Las micorrizas pueden mejorar la capacidad defensiva de la planta mediante mecanismos de sensibilización de la respuesta defensiva de la planta (“priming”), por la cual la planta expresa mecanismos de defensa más potentes cuando ha sido inoculada con micorrizas en comparación a la respuesta defensiva sin micorrizas. También se han observado interacciones con la microbiología del suelo (interacción con agentes de biocontrol) y de repulsión de los nematodos en plantas inoculadas con micorrizas. Se han obtenido disminuciones del daño (nodulación) y la multiplicación de Meloidogyne spp. en plantas micorrizadas frente a plantas no micorrizadas (Castillo et al., 2006). Adicionalmente, las plantas micorrizadas soportan mejor las condiciones de estrés de la planta (sequía, nutrición, etc.) por lo que pueden ser más tolerantes a los daños causados por los nematodos fitoparásitos. Muchas de estas inoculaciones con micorrizas están integradas dentro del manejo convencional en muchos viveros de olivo.
Los agentes de biocontrol son variados, con una ecología específica, y pueden estar presentes o no en la parcela, y ser específicos de algunos grupos de nematodos. Muchos de estos agentes de control biológico pueden sobrevivir en la parcela como saprofitos, y necesitan un cierto nivel de nematodos en el suelo para activarse sus mecanismos de parasitismo y biocontrol. Muchos de ellos pueden activar la respuesta defensiva de la planta y favorecer el crecimiento. En muchos casos, la aplicación de un agente de biocontrol comercial en campo no significa que sea efectivo, ya que puede no colonizar el suelo y/o la planta y se debe determinar la eficacia con análisis nematológicos. Las cubiertas vegetales pueden mejorar las características del suelo y su biología, favoreciendo la aparición de agentes de biocontrol. Sin embargo, no está claramente estudiado si las cubiertas, por ellas mismas, pueden llegar a controlar infecciones fuertes de algún nematodo fitoparásito a corto plazo. Los diferentes agentes de biocontrol se pueden clasificar en (Topalović et al., 2020):
- Hongos formadores de trampas: estos hongos habitan el suelo como saprofitos, pudiendo formar distintos tipos de trampas con diversas estructuras anatómicas (anillos, hifas adhesivas, etc.) con las que atrapan nematodos y se alimentan de ellos. Los géneros más importantes son Arthrobothrys, Dactylellina, Drechsierella, y Mortierella.
- Hongos endoparásitos: los conidios/zoosporas estos hongos penetran las cutículas de los nematodos, produciendo la muerte de estos. Los géneros más importantes son Haptocillium, Hirsutella, y Catenaria.
- Hongos parásitos de huevos y hembras: suelen ser más específicos de algunos tipos de nematodos sedentarios (p.e. Meloidogyne). Los géneros más importantes son Pochonia, Purpureocillium, Dactylella, Nematophthora, y Trichoderma.
- Bacterias endoparásitas. La más importante es el género Pasteuria, con diferentes especies especializadas en diversos tipos de nematodos.
- Bacterias parásitas oportunistas y formadoras de cristales: Algunas especies de Bacillus tienen estas características.
- Rizobacterias: Producen toxinas o compuestos orgánicos volátiles. Algunas son inductoras de resistencia sistémica en la planta. Los géneros más importantes son Pseudomonas, Rhizobium, Streptomyces, Lysobacter, Arthrobacter, y Varivorax.
Los muestreos para determinar las especies de nematodos fitoparásitos van a depender del momento de la plantación (si van a ser antes de la plantación o con plantas en la parcela). Otros factores que se deben conocer para determinar el número de muestras son el tamaño de la parcela y homogeneidad, rodales presentes en el cultivo, la historia de la parcela (cultivos anteriores, para saber si tenemos tener algunos problemas de nematodos, p.e. Meloidogyne spp. en cultivos hortícolas) y el tipo de suelo. Generalmente con una muestra cada 2-3 ha, si la parcela es muy homogénea es suficiente, pero si la parcela tiene diferentes historiales o tipos de suelos, se debe, realizar un muestreo independiente por cada historial o tipo de suelo. Los nematodos presentan una distribución agregada (rodales), por lo que el muestreo debe ser suficiente amplio para detectarlos.
La muestra consiste en varias submuestras que se mezclan en una muestra homogénea. Esta muestra se debe enviar a un laboratorio de diagnóstico para su análisis, bien etiquetada y enviarlas en el menor tiempo posible. La condición del suelo puede dificultar el tipo de extracción (suelo seco, contenido excesivo de materia orgánica, etc.) y existen diferentes tipos de extracciones para diferentes tipos de nematodos. Es aconsejable eliminar los primeros centímetros de suelo y se debe muestrear el suelo donde se localicen las raíces activas de los cultivos (alrededor de los 10-40 cm de profundidad). En el caso de que se precise la extracción de las raíces (nódulos de Meloidogyne, raíces necrosadas por Pratylenchus spp.), se pueden incluir dentro de la muestra de suelo para su extracción y análisis.
Muestreos preplantación sin problemas en cultivos anteriores
Se debe realizar entre 30-60 catas por hectárea. Se deben mezclar estas submuestras en una muestra y una cantidad de la muestra combinada es la que se envía al servicio de diagnóstico.
Muestreos en plantaciones sin problemas
Se deben realizar entre 30-60 catas por hectárea. Cada planta de olivo puede ser una submuestra (cata), se debe muestrear debajo de la copa del olivo, y cada olivo en una dirección de cardinal diferente. El muestreo se debe realizar donde se localizan las raíces activas y esto, a su vez, puede depender de la distribución del riego en la parcela. Estas submuestras se deben combinar en una muestra.
Muestreos plantaciones con rodales
En el caso de que existan viñedos con vides con menor crecimiento en rodales (distribución agregada) o daños siguiendo las líneas de trabajo del tractor en la parcela. Se debe obtener una muestra (combinación de varias submuestras) de dentro del rodal y otra muestra (combinación de varias submuestras) fuera del rodal. La cuantificación de los nematodos fitoparásitos dentro y fuera del rodal nos permitirá determinar si los daños causados están relacionados con alguna especie en concreto al relacionar los daños en las plantas con sus densidades, ya que generalmente los daños causados de los nematodos son densidad-dependientes a sus niveles en el suelo.
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